ORIGINAL

Cambios en la memoria verbal y no verbal asociados

a la implantación de electrodos hipocampales bilaterales
en cirugía de la epilepsia
Julián Carvajal-Castrillón, José Zapata, Luz Marina Galeano-Toro, José Bareño, Marta Jiménez

Instituto Neurológico de Colombia. Introducción. La correcta estimación de la zona de inicio ictal en epilepsias refractarias del lóbulo temporal favorece el pro-
Medellín, Colombia.
nóstico de los tratamientos quirúrgicos. Cuando el videoelectroencefalograma (video-EEG) y la resonancia magnética no
Correspondencia: aportan datos certeros para localizar la zona de inicio de las crisis, es indicado el uso de electrodos intracraneales, sean sub-
Dr. Julián Carvajal Castrillón.
durales o profundos. La implantación de electrodos hipocampales podría generar cambios funcionales del hipocampo sano.
Instituto Neurológico de Colombia.
Calle 55, n.º. 46-36. Medellín, Objetivo. Describir posibles cambios mnésicos en pacientes sometidos a cirugía, con previa implantación de electrodos
Colombia.
hipocampales bilaterales.
Fax:
(574) 513 30 16.
Pacientes y métodos. Se seleccionaron ocho pacientes sometidos a video-EEG con electrodos hipocampales bilaterales. Se
evaluó el desempeño mnésico verbal y no verbal antes y después, teniendo en cuenta para el análisis la lateralización de
E-mail: la memoria según la prueba de amobarbital intracarotídeo, zona de inicio ictal invasiva, lado de la resección y patrón
[email protected]
de diseminación electrocorticográfico.
Aceptado tras revisión externa:
12.07.12.
Resultados. En pacientes con dominancia en la memoria contralateral a la zona de inicio ictal invasiva, se observó mejoría
en la memoria verbal y no verbal, lo que sugiere que el registro invasivo no deterioró las habilidades mnésicas del hipo-
Cómo citar este artículo:
campo sano. Pacientes con representación bilateral de memoria experimentan deterioro mnésico ipsilateral a la cirugía,
Carvajal-Castrillón J, Zapata J,
Galeano-Toro LM, Bareño J, con mejoría en la memoria contralateral cuando la cirugía es derecha y preservación de ésta cuando es izquierda, lo que
Jiménez M. Cambios en la memoria indica que la implantación del electrodo en el hipocampo sano no generó un deterioro funcional.
verbal y no verbal asociados
a la implantación de electrodos Conclusiones. El registro invasivo en los hipocampos es seguro en cuanto a la preservación de la memoria verbal y no verbal.
hipocampales bilaterales en cirugía
de la epilepsia. Rev Neurol 2012; Palabras clave. Electroencefalograma. Epilepsia parcial. Implantación de electrodos. Memoria. Neuropsicología.
55: 520-7.

© 2012 Revista de Neurología

Introducción Existe el debate en los grupos de epilepsia acerca

del riesgo de la utilización de los electrodos profun-
En pacientes con epilepsia refractaria del lóbulo tem- dos hipocampales bilaterales. La razón está en que,
poral, es necesaria la correcta estimación de la zona si bien aporta mayor exactitud para lateralizar la
epileptogénica. La localización y posterior elimina- zona epileptogénica, podría generar un daño po-
ción de una zona epileptogénica se correlaciona tencial en el hipocampo sano, lo que puede llevar al
con un pronóstico favorable en cirugía de epilepsia paciente a tener consecuencias desde el punto de
[1-3]. En la epilepsia del lóbulo temporal mesial, el vista neuropsicológico y neurofisiológico. En cuan-
videoelectroencefalograma (video-EEG) de superfi- to al riesgo en el desempeño cognitivo, la evalua-
cie no aporta una definitiva lateralización en todos ción neuropsicológica aporta datos objetivos acerca
los casos y, en algunos de ellos, lleva a una falsa la- del funcionamiento de los diferentes tipos y siste-
teralización [4-8]. Por lo tanto, se hace necesario mas de memoria que podrían afectarse en la epilep-
que algunos pacientes puedan requerir registro in- sia del lóbulo temporal mesial, así como en los re-
tracraneal, particularmente cuando las neuroimá- gistros invasivos y las resecciones. Uno de los obje-
genes no ayudan a localizar ni lateralizar [9,10]. En tivos de la valoración neuropsicológica prequirúr-
esta situación, la implantación de electrodos intra- gica en pacientes con epilepsia del lóbulo temporal
craneales es, con frecuencia, indicada para confir- es obtener una línea de base del funcionamiento
mar el origen de las crisis. Los electrodos subdura- mnésico y cognitivo en general [12,13]. Lo anterior
les y profundos representan el método más exacto facilita el establecimiento de comparaciones pre y
para localizar la zona epileptogénica [11]. posquirúrgicas, que evidencian los cambios cogni-

520 www.neurologia.com Rev Neurol 2012; 55 (9): 520-527

 Cambios en la memoria verbal y no verbal tras cirugía de la epilepsia

tivos relacionados con la cirugía, indicando aque-

llos tipos de memoria que permanecieron estables, Tabla I. Características sociodemográficas de la población estudio
mejoraron o empeoraron [12].
Respecto al desempeño neuropsicológico en la Edad Edad al Tiempo de
Lateralidad Sexo
(años) inicio (años) evolución (años)
memoria posterior a la cirugía de epilepsia, en al-
gunos estudios se ha evidenciado un patrón de me- Paciente 1 67 Diestro Masculino 24 43
joría en las habilidades mnésicas contralaterales a
la zona de inicio ictal (ZII) resecada [14]. Tal es el Paciente 2 a 21 Ambidiestra Femenino 13 8
caso de un incremento en la memoria no verbal
Paciente 3 54 Diestro Masculino 5 49
después de resecciones temporales izquierdas. En
cuanto al deterioro neuropsicológico posquirúrgi- Paciente 4 48 Diestra Femenino 24 24
co, tradicionalmente se ha propuesto cómo las re-
secciones unilaterales se relacionan con deficiencias Paciente 5 22 Zurdo Masculino 1 21
de memoria ipsilaterales al lado de la cirugía [15-
18]. Sin embargo, tales hallazgos deben analizarse Paciente 6 22 Diestro Masculino 4 18
siempre teniendo en cuenta la dominancia hemis-
Paciente 7 39 Diestra Femenino 2 37
férica de la memoria, así como la adecuación y la
reserva funcional. Esta información es proporcio- Paciente 8 47 Ambidiestro Masculino 42 5
nada por la prueba de amobarbital intracarotídeo
(PAI), que denota cómo los procesos neuroplásti- a Paciente invidente.
cos del tejido cerebral pueden generar representa-
ciones atípicas en el mapa cortical de la memoria
en los pacientes con epilepsia temporal, localizán-
dose dicha función en su totalidad en algunos casos Criterios de inclusión
en regiones contralaterales a la ZII o hallazgos de
funcionalidad bihemisférica. Se seleccionaron pacientes a quienes se les practicó
De esta forma, es objetivo de este estudio descri- implantación de electrodos hipocampales bilatera-
bir los posibles cambios en el desempeño mnésico les, y se determinó la secuencia de progresión y dise-
verbal y no verbal, teniendo en cuenta la dominan- minación electrocorticográfica ictal (Tabla II). Pre-
cia para la memoria según la PAI, la ZII por registro viamente se habían evaluado características de neu-
invasivo, el lado de la resección y el patrón de dise- roimagen y del video-EEG de superficie. Las indica-
minación electrocorticográfico, en pacientes some- ciones para este tipo de registro invasivo según el
tidos a implantación de electrodos hipocampales en protocolo institucional se relacionan con la discor-
nuestro centro de cirugía de epilepsia. dancia en la estimación de la zona epileptogénica:
– Lóbulo temporal: diferenciar entre medial y neo­
cortical.
Pacientes y métodos – ZII temporal bilateral independiente.
– ZII temporal con imágenes normales.
Muestra – ZII extratemporal con rápida propagación a la re-
gión temporal.
Los pacientes incluidos en este estudio fueron se- – Electroencefalograma discordante de imágenes.
leccionados de los pacientes que consultan al equi- – Zona sintomatogénica atípica
po de epilepsia de difícil control del Instituto Neu-
rológico de Colombia (INDEC). Se tomaron ocho Pruebas neuropsicológicas
pacientes a quienes se les practicó implantación de
electrodos hipocampales bilaterales, con marco es- Para la evaluación neuropsicológica se aplicaron
tereotáxico, vía occipital, longitudinal al hipocam- pruebas de memoria verbal y no verbal, antes y des-
po, para la estimación de la zona de inicio ictal, den- pués de la implantación de electrodos hipocampa-
tro del programa de cirugía de epilepsia (Tabla I). les, tal como se realiza comúnmente de acuerdo
Todos los pacientes del estudio tuvieron historia con el protocolo institucional
clínica electrónica, video-EEG, resonancia magné-
tica (RM) antes y después de la implantación de Curva de memoria verbal [19]
electrodos, y evaluación neuropsicológica previa al Consiste en el aprendizaje de una lista de 10 pala-
registro invasivo y posterior a él. bras presentadas en el mismo orden en un máximo

www.neurologia.com Rev Neurol 2012; 55 (9): 520-527 521

J. Carvajal-Castrillón, et al

Tabla II. Características electroencefalográficas y de neuroimagen en pacientes con registro de electrodos hipocampales bilaterales.

Neuroimagen PAI (dominancia Zona de inicio ictal en el Zona de inicio ictal en Secuencia de diseminación
(RM 1,5 T) de la memoria) video-EEG de superficie el video-EEG invasivo electrocorticográfica ictal

Paciente 1 Normal Izquierda Temporal izquierda Hipocampo izquierdo HI a

Bitemporal con HI → TNMI → TNAI

Paciente 2 Normal Bilateral Hipocampo izquierdo
predominio derecho HI → TNMI → TNAI → HD → TNMD → TNAD

Paciente 3 EMBT No concluyente Temporal izquierda Hipocampo derecho HD a

HI → HD → TNMI → TNAI → TNMD → TNAD

Paciente 4 Normal Bilateral Temporal izquierda Hipocampo izquierdo
HI → TNMI → TNAI → TNMD → TNAD

HI → HD → TNMI → TNAI → TNMD → TNAD

Paciente 5 EMTI Bilateral Frontotemporal derecha Hipocampo izquierdo
HI → TNMI → TNAI → TNMD → TNAD

HI → HD → TNMI → TNAI → TNMD → TNAD

Paciente 6 EMTD Bilateral Temporal izquierda Hipocampo derecho
HD → HI → TNMI → TNAI

Paciente 7 EMTI Bilateral Bitemporal Hipocampo izquierdo HI → TNMI → TNAI

Encefalomalacia
Paciente 8 Derecha Temporal izquierda Hipocampo izquierdo HI → TNMI → TNAI → TNMD → TNAD
frontal derecha

EMBT: esclerosis mesial bitemporal; EMTD: esclerosis mesial temporal derecha; EMTI: esclerosis mesial temporal izquierda; HD: hipocampo derecho; HI: hipocampo izquierdo; PAI: prueba de
amobarbital intracarotídeo; RM: resonancia magnética; TNAD: temporal neocortical anterior derecho; TNAI: temporal neocortical anterior izquierdo; TNMD: temporal neocortical medio dere-
cho; TNMI: temporal neocortical medio izquierdo; video-EEG: videoelectroencefalograma. a Registro con electrodos hipocampales únicamente (sin tirillas subdurales).

de 10 presentaciones. Se realiza una evocación di- Figura compleja de Rey-Osterrieth [21]

ferida a los 3 y a los 20 minutos. Esta prueba permi- Consiste en copiar y evocar de manera inmediata o
te evaluar los componentes de la memoria verbal diferida una figura bidimensional compleja. Se uti-
del paciente (almacenamiento y evocación), la or- liza para evaluar la organización perceptiva, las ha-
ganización serial en la codificación de información bilidades visuoconstructivas y la memoria visuo-
y la curva de aprendizaje. Para el estudio, se tomó el motora. Para el estudio, se tomó la puntuación de la
desempeño del paciente en la evocación a los 20 evocación inmediata de la figura.
minutos, con el objetivo de evaluar almacenamien-
to a largo plazo. Test de percepción visual no motriz [22]
Se emplea para la evaluación de las habilidades vi-
Escala de memoria de Wechsler [20] suoperceptuales, como discriminación visual, figu-
Compuesta por siete subpruebas (información, orien- ra-fondo, memoria visual, orientación espacial y
tación, control mental, memoria lógica, dígitos, re- cierre perceptual. Para el estudio, se analizó el re-
producción visual y pares asociados), para el pre- sultado de los pacientes en la subprueba de memo-
sente estudio se tomaron las subpruebas de memo- ria visual; en este test, el paciente debe memorizar
ria lógica y pares asociados para la valoración de la una serie de figuras abstractas y, posteriormente,
memoria verbal, y de reproducción visual para la me- reconocerlas, eligiendo dentro de varias opciones
moria no verbal. En la primera subprueba, el pa- cuáles fueron las figuras presentadas previamente.
ciente debe recordar dos historias, evocando tantas
ideas como le sea posible; en la segunda, el evalua- Procedimiento
do debe memorizar unas parejas de palabras, gene-
rando asociaciones entre ellas; y en la tercera, debe A cada uno de los ocho pacientes se le realizó eva-
realizar una evocación inmediata de cuatro figuras luación neuropsicológica antes y después de la im-
bidimensionales simples y complejas que se le pre- plantación de los electrodos hipocampales. La valo-
sentan por algunos segundos. ración posterior al registro invasivo se efectuó como

522 www.neurologia.com Rev Neurol 2012; 55 (9): 520-527

 Cambios en la memoria verbal y no verbal tras cirugía de la epilepsia

Tabla III. Desempeño de cada paciente en pruebas de memoria verbales y no verbales.

Paciente 1 Paciente 2 a Paciente 3 Paciente 4 Paciente 5 Paciente 6 Paciente 7 Paciente 8

Prequirúrgica 8 10 4 7 10 9 7 5
Evocación
Posquirúrgica 8 10 2 2 7 10 9 8
diferida (20 min)
Deterioro/mejoría (%) 0 0 –50 –71 –30 11 29 60

Prequirúrgica 9,5 22 4 14,5 11,5 4 7 7

Memoria
Memoria lógica Posquirúrgica 8,5 22 6 14,5 11,5 9,5 5,5 6
verbal
Deterioro/mejoría (%) –11 0 50 0 0 138 –21 –14

Prequirúrgica 14 21 6,5 14,5 13,5 13 9 12

Pares asociados Posquirúrgica 9 21 7 10,5 14 12 4,5 14,5
Deterioro/mejoría (%) –35,71 0 7,69 –27,59 3,7 –7,69 –50 20,83

Prequirúrgica 10 Sin datos 1 10 11 SD 6 9

Reproducción
Posquirúrgica 8 Sin datos 1 11 11 10 7 8
visual
Deterioro/mejoría (%) –20 Sin datos 0 10 0 SD 16,67 –11,11

Prequirúrgica 7 Sin datos 1 7 8 5 6 2

Memoria Memoria visual
Posquirúrgica 8 Sin datos 3 6 8 8 6 7
no verbal TPVNM
Deterioro/mejoría (%) 14,29 Sin datos 200 –14,29 0 60 0 250

Prequirúrgica 7,5 Sin datos 5,5 12 22 17 10 16

Evocación de
Posquirúrgica 12 Sin datos 6 11,5 19 17,5 9,5 18,5
la figura de Rey
Deterioro/mejoría (%) 60 Sin datos 9,09 –4,17 –13,64 2,94 –5 15,62

TPVNM: test de percepción visual no motriz. a Paciente invidente.

protocolo después de seis meses, de acuerdo con una representación bilateral para la memoria, de
el protocolo del INDEC para pacientes con cirugía manera que fueron agrupados para el análisis. Otros
de epilepsia, y fue realizada por un neuropsicólogo tres pacientes fueron analizados cada uno por sepa-
diferente al que realizó la valoración prequirúrgica, rado, debido a las diferencias entre ellos respecto a
quien, además, no conocía el desempeño de los pa- las variables estudiadas. A uno de ellos no se le rea-
cientes en la evaluación anterior, tampoco los re- lizó resección del foco epileptogénico por la coinci-
sultados del registro invasivo ni el lado de la cirugía. dencia entre la ZII y la representación de memoria,
Adicionalmente, se realizó RM de 1,5 T en el mismo ambas izquierdas, lo que suponía un alto riesgo
período, que demostró que no hubo daño estructu- cognitivo. El desempeño de uno de los ocho pacien-
ral en el hipocampo sano invadido. El comité de éti- tes no fue incluido en el análisis y discusión de los
ca del INDEC aprobó la realización del estudio. resultados debido a una PAI no concluyente para la
dominancia en la memoria. Adicionalmente, este
Análisis de los datos paciente tenía de base un retraso mental moderado,
por tanto, el desempeño en la memoria tanto antes
Para conformar los grupos, se tomaron en cuenta como después de la cirugía fue muy bajo, y si bien
como variables la ZII de acuerdo con el registro in- hubo una leve mejoría, ésta no se consideró clíni­
vasivo y la dominancia para la memoria según la camente significativa. Después de conformados los
PAI. En cuatro pacientes, la ZII fue la izquierda y grupos de acuerdo con las variables clínicas impli-

www.neurologia.com Rev Neurol 2012; 55 (9): 520-527 523

J. Carvajal-Castrillón, et al

Tabla IV. Variables clínicas y cambios en la memoria para cada paciente.

Deterioro/Mejoría para memoria

Representación Zona de Diseminación Control Memoria Memoria Memoria Memoria

de la memoria inicio ictal al hipocampo postoperatorio verbal verbal no verbal no verbal
en la PAI invasiva contralateral de las crisis (%) (absoluto) (%) (absoluto)

Paciente 1 Izquierda Izquierda No Engel III –15,41 –6 54,29 4

Paciente 2 a Bilateral Izquierda Sí Engel I 0 0 Sin datos Sin datos

Paciente 3 No concluyente Derecha No Engel I 2,56 1 69,69 3

Paciente 4 Bilateral Izquierda Sí Engel I –33,01 –9 –2,83 –1

Paciente 5 Bilateral Izquierda Sí Engel I –8,76 –3 –4,54 –3

Bilateral de
Paciente 6 Derecha Sí Engel I 46,97 6 31,47 4
predominio izquierdo

Paciente 7 Bilateral Izquierda No Engel I –14,29 –4 3,89 1

Paciente 8 Derecha Izquierda Sí Engel II 22,18 5 84,84 7

PAI: Prueba de amobarbital intracarotídeo. a Paciente invidente.

cadas, se revisó el desempeño en la memoria antes y una ZII izquierda y una dominancia derecha para la
después del registro invasivo y la cirugía de epilep- memoria, se observó un incremento del 22,18 y del
sia, analizando las diferencias en las puntuaciones 84,84% en las pruebas de memoria verbal y no ver-
de la memoria verbal y no verbal tanto en valores bal, respectivamente. En el paciente a quien no se le
absolutos como en porcentajes para conocer si hubo realizó resección del foco por tener una ZII izquier-
mejoría o pérdida en las ejecuciones. da y una representación para la memoria en igual
lado, se evidenció una disminución del 15,41% en
las tareas de memoria verbal y un incremento del
Resultados 54,29% en las pruebas no verbales. Finalmente, se
encontró un aumento del 46,97 y del 31,47% en las
Resultados en la memoria tareas verbales y no verbales, respectivamente, en
un paciente con ZII derecha y representación bilate-
Los resultados del desempeño en la memoria de ral para la memoria con predominio izquierdo. Es-
cada paciente en cada una de las pruebas se descri- tos hallazgos se exponen en la tabla V, en la cual se
ben en la tabla III, así como los cambios mnésicos presentan las diferencias en términos de porcentajes
en términos de porcentajes de deterioro y mejoría. promedios y sumatoria de valores absolutos.
En la tabla IV se hallan las diferencias postoperato-
rias mnésicas verbales y no verbales en porcentajes Patrón de diseminación electrocorticográfica
promedios y en sumatoria de valores absolutos, ex-
traídos de las diferencias de puntuaciones entre las Se analizó el patrón de diseminación electrocorti-
pruebas pre y postoperatorias de cada paciente; asi- cográfica ictal en pacientes con epilepsia mesial
mismo, se consignan algunas variables clínicas de temporal, con discordancia en la zona epileptogéni-
interés para la interpretación de los resultados. ca. Esta variable se integró al estudio con el objetivo
Para los cuatro pacientes con ZII izquierda y re- de investigar cómo la reducción de las crisis poste-
presentación bilateral para la memoria, se encontró rior a la cirugía podría influir en la memoria con-
una pérdida del 14,01% en las pruebas de memoria tralateral a la ZII, en los casos de diseminación de
verbal y del 1,15% en las de memoria no verbal. En descargas al hipocampo contralateral. Los resulta-
uno de los pacientes, en quien se había comunicado dos mostraron que la ZII en el video-EEG invasivo

524 www.neurologia.com Rev Neurol 2012; 55 (9): 520-527

 Cambios en la memoria verbal y no verbal tras cirugía de la epilepsia

Tabla V. Cambios en la memoria según la zona de inicio ictal y la representación y dominancia de la memoria.

ZIII izquierda-memoria ZIII izquierda-memoria ZIII izquierda-memoria ZIII derecha-memoria bilateral ZIII derecha-memoria
bilateral (n = 4) derecha (n = 1) izquierda (n = 1) de predominio izquierdo (n = 1) no concluyente (n = 1)

Memoria verbal (%) –14,01 22,18 –15,41 46,97 2,56

Memoria verbal (absoluto) –16 5 –6 6 1

Memoria no verbal (%) –1,15 84,84 54,29 31,47 69,69

Memoria no verbal (absoluto) –3 7 4 4 3

ZIII: zona de inicio ictal invasivo.

fue mesial en todos los pacientes, hipocampal iz- A los pacientes se les realizó RM posterior a la in-
quierda en seis de ellos. La diseminación electro- vasión, que demostró la integridad anatómica del
corticográfica fue a la neocorteza temporal (media hipocampo sano, que fue invadido.
a anterior) ipsilateral (62,5%), al hipocampo contra- En nuestro estudio, fueron cuatro pacientes a
lateral (50%) y a la neocorteza temporal (media a quienes se les detectó una ZII izquierda, que fue re-
anterior) contralateral (37,5%). En tres pacientes se secada, con una representación bilateral de la me-
observó diseminación a la región temporal contra- moria. Se observó, por tanto, un deterioro impor-
lateral antes que a la región ipsilateral. El patrón de tante para la memoria verbal, tal como se aprecia
diseminación ictal del hipocampo, según el análisis comúnmente en las resecciones izquierdas [25],
de la secuencia, sigue dos vías: a la neocorteza tem- con relativa preservación de la memoria no verbal,
poral, de región posterior a anterior, siguiendo la lo cual sugiere que, en estos pacientes, la capacidad
vía del fórnix; y a la región temporal contralateral. mnésica se hallaba diferenciada respecto al conte-
nido y al procesamiento específico del hemisferio
derecho para la memoria no verbal y el hemisferio
Discusión izquierdo para la memoria verbal, de manera que
disminuyó el rendimiento postoperatorio mnésico
Si bien hay estudios que concluyen la seguridad tan- del hemisferio izquierdo (zona de la cirugía), mien-
to postoperatoria como en el seguimiento a largo tras que la implantación del electrodo en el hipo-
plazo, no aportan información acerca del desempe- campo sano (derecho) no afectó la memoria no ver-
ño mnésico en el postoperatorio. En un estudio se bal, relacionada con redes neurofuncionales mesia-
evaluó a 13 pacientes sometidos a cirugía de epilep- les derechas. Se han documentado hallazgos simi-
sia que tuvieron electrodos profundos, y se demos- lares en cuanto a la resección hipocampal izquier-
tró que la implantación de electrodos hipocampales da, demostrando cómo en los pacientes sometidos
bilaterales para la lateralización es segura y efectiva a cirugía del lóbulo temporal izquierdo se preserva
[23]. García-Marín y González-Feria [24] comuni- la memoria no verbal [26], mientras que la memo-
caron su experiencia de 60 pacientes en el empleo ria verbal puede verse afectada [18].
de electrodos profundos en el hipocampo, conclu- En uno de los pacientes se encontró un hemisfe-
yendo que el procedimiento es fácil, seguro y fiable. rio derecho dominante para la memoria y una ZII
Por su parte, el objetivo específico de este estu- en el hipocampo izquierdo. El paciente fue llevado
dio fue determinar los cambios en la memoria ver- a cirugía y en la evaluación neuropsicológica posto-
bal y no verbal en pacientes a quienes se les practi- peratoria se encontró una mejoría importante en
có implantación de electrodos hipocampales. En la ambos tipos de memoria, principalmente de la no
presente investigación, no sólo se consideró el re- verbal. Esto podría explicarse considerando la po-
sultado de las pruebas cognitivas para el análisis, bre adecuación funcional del hipocampo izquierdo,
sino también los resultados de la PAI, la ZII, el lado encontrándose casi la totalidad de la memoria en
de la resección y el patrón de diseminación, princi- las estructuras mesiales derechas, tanto la memoria
palmente en aquellos caso donde se apreciaron des- no verbal como la verbal. Dichas redes neurofun-
cargas hacia el hipocampo sano durante las crisis. cionales contralaterales a la ZII potenciaron su fun-

www.neurologia.com Rev Neurol 2012; 55 (9): 520-527 525

J. Carvajal-Castrillón, et al

cionamiento, al disminuir la diseminación de des- peño en memoria postoperatorio. La resección del

cargas provenientes del hipocampo izquierdo [27], hipocampo afectado generó un mejor desempeño en
que se presentaba antes de la intervención quirúr- el hipocampo sano, debido a la ausencia o disminu-
gica, lo que se evidencia en un mejor rendimiento ción de la actividad epileptogénica propagada.
mnésico global, aunque superior para la memoria Cuando se encuentra una representación bilateral
no verbal, que es comúnmente derecha. de la memoria según la PAI, los pacientes pueden ex-
Para uno de los pacientes, la ZII se localizó en el perimentar un deterioro en la memoria ipsilateral a
hipocampo derecho, mientras que se encontró una la cirugía, con mejoría en la memoria contralateral
representación de la memoria bilateral, con una do- cuando la cirugía es derecha y su preservación cuan-
minancia para la capacidad mnésica en el hemisfe- do es izquierda, lo cual indica que la implantación
rio izquierdo. Fue llevado a cirugía, y en la valora- del electrodo en el hipocampo sano no generó un
ción neuropsicológica postoperatoria se evidenció deterioro funcional mnésico ipsilateral. Se ha infor-
una mejoría en los procesos de memoria, tanto ver- mado, de igual manera, de la seguridad cognitiva en
bal como no verbal, lo cual pudo explicarse por un los registros invasivos para la cirugía de epilepsia en
adecuado control de las crisis y, por ende, una dis- cuanto a la preservación de la memoria [29].
minución en las descargas recibidas en el hipocam- En conclusión, en este estudio se documentó que
po sano, además de por una óptima reserva funcio- el registro invasivo en los hipocampos es seguro en
nal de la memoria en el hipocampo izquierdo. Esto cuanto a la preservación de la memoria verbal y no
último se relacionó directamente con una mejoría verbal, hallazgos concordantes con el estudio de
superior de la memoria verbal, la cual es predomi- RM, que demostró que no hubo cambios estructu-
nantemente izquierda. La mejoría en la memoria rales en el hipocampo sano posterior a la invasión.
verbal posterior a una hipocampectomía derecha se Los cambios relacionados con un deterioro están
ha notificado en algunos pacientes con representa- más asociados con factores como el lado de la re-
ción izquierda para la memoria y el lenguaje [26]. sección quirúrgica, la persistencia de actividad ictal
Uno de los pacientes al que se le practicó implan- y los resultados de la PAI, principalmente de la do-
tación de electrodos hipocampales no fue llevado a minancia y la reserva funcional para la memoria. Si
cirugía por los resultados de la PAI, que sugirieron hay una mejoría mnésica, se debe a factores como
una representación en la memoria ipsilateral a la control de crisis posquirúrgica y disminución en la
ZII, de manera que el paciente fue descartado de in- diseminación de descargas al hipocampo contrala-
tervención quirúrgica por alto riesgo cognitivo. Tras teral, para las cuales es fundamental la correcta la-
el registro invasivo, el paciente no volvió a presentar teralización de la zona epileptogénica, que determi-
crisis en un período de 11 meses, de acuerdo con na el éxito de la cirugía.
el último control por neurología que se le practicó. En estos pacientes, se hace necesario un cuidado-
Respecto al desempeño neuropsicológico para este so seguimiento a medio y largo plazo por imágenes y
paciente, en la valoración posterior al registro inva- evaluación neuropsicológica para establecer el posi-
sivo se evidenció un empeoramiento en la memoria ble impacto, estructural y cognitivo, que hasta el mo-
verbal, tal como se ha comunicado en las amigda- mento, con estudios en diversos grupos de epilepsia,
lohipocampectomías izquierdas [28]. Dicho dete- no han arrojado resultados que lo proscriban.
rioro en la memoria verbal fue similar al que pre-
sentaron los pacientes del estudio con resección iz-
quierda y representación bilateral para la memoria. Bibliografía
Por su parte, la memoria no verbal, contralateral a 1. Ramesha KN, Mooney T, Sarma PS, Radhakrishnan K.
la ZII, presentó mejoría, lo cual descarta una altera- Long-term seizure outcome and its predictors in patients
with recurrent seizures during the first year after temporal
ción funcional y neuropsicológica en el hipocampo lobe resective epilepsy surgery. Epilepsia 2011; 52: 917-24.
sano que se invadió. La mejoría cognitiva podría re- 2. Kahane P, Bartolomei F. Temporal lobe epilepsy and
lacionarse con el control de las crisis [18]. hippocampal sclerosis: lessons from depth EEG recordings.
Epilepsia 2010; 51: 59-62.
De acuerdo con estos hallazgos, se concluye que, 3. Aull-Watschinger S, Pataraia E, Czech T, Baumgartner C.
en los pacientes con una dominancia en la memoria Outcome predictors for surgical treatment of temporal lobe
contralateral a la ZII según los resultados de los elec- epilepsy with hippocampal sclerosis. Epilepsia 2008; 49: 1308-16.
4. Alsaadi TM, Laxer KD, Barbaro NM, Marks WJ Jr, García PA.
trodos hipocampales, se observó una mejoría tanto False lateralization by subdural electrodes in two patients
en la memoria verbal como no verbal, lo que sugiere with temporal lobe epilepsy. Neurology 2001; 57: 532-4.
que el registro invasivo no deterioró las habilidades 5. Sammaritano M, De Lotbinière A, Andermann F, Olivier A,
Gloor P, Quesney LF. False lateralization by surface EEG of
mnésicas, sino que, por el contrario, favoreció el éxi- seizure onset in patients with temporal lobe epilepsy and
to en la cirugía, lo cual influye en un mejor desem- gross focal cerebral lesions. Ann Neurol 1987; 21: 361-9.

526 www.neurologia.com Rev Neurol 2012; 55 (9): 520-527

 Cambios en la memoria verbal y no verbal tras cirugía de la epilepsia

6. Napolitano CE, Orriols MA. Graduated and sequential 18. Tanriverdi T, Dudley RW, Hasan A, Al Jishi A, Al Hinai Q,
propagation in mesial temporal epilepsy: analysis with scalp Poulin N, et al. Memory outcome after temporal lobe epilepsy
ictal EEG. J Clin Neurophysiol 2010; 27: 285-91. surgery: corticoamygdalohippocampectomy versus selective
7. McIntyre DC, Gilby KL. Mapping seizure pathways in the amygdalo-hippocampectomy. J Neurosurg 2010; 113: 1164-75.
temporal lobe. Epilepsia 2008; 49: 23-30. 19. Ardila A, Rosselli M, Puente P. Neuropsychological evaluation
8. Napolitano CE, Orriols M. Two types of remote propagation of the Spanish speaker. 1 ed. New York: Plenum Press; 1994.
in mesial temporal epilepsy: analysis with scalp ictal EEG. 20. Wechsler D. Wechsler Memory Scale, third edition.
J Clin Neurophysiol 2008; 25: 69-76. San Antonio, TX: Harcourt Assessment; 1945.
9. Engel J Jr, Ojemann GA. Surgical treatment of the epilepsies. 21. Osterrieth PA. Le test de copie d’une figure complexe.
New York: Raven; 1993. Archives des Psychologie 1944; 30: 206-6.
10. Immonen A, Jutila L, Muraja-Murro A, Mervaala E, Äikiä M, 22. Colarusso R, Hamill D. Test de percepción visual no motriz.
Lamusuo S, et al. Long-term epilepsy surgery outcomes in 1 ed. Buenos Aires: Panamericana; 1980.
patients with MRI-negative temporal lobe epilepsy. Epilepsia 23. Placantonakis DG, Shariff S, Lafaille F, Labar D, Harden C,
2010; 51: 2260-9. Hosain S, et al. Bilateral intracranial electrodes for lateralizing
11. Engel AK, Moll CK, Fried I, Ojemann GA. Invasive recordings intractable epilepsy: efficacy, risk, and outcome. Neurosurgery
from the human brain: clinical insights and beyond. Nat Rev 2010; 66: 274-83.
Neurosci 2005; 6: 35-47. 24. García-Marín V, González-Feria L. Depth electroencephalography
12. Campo P, León-Carrión J, Domínguez-Roldán JM, Revuelta M, in selection of refractory epilepsy for surgery. Our experience
Murillo-Cabezas F. Evaluación neuropsicológica pre- with the suboccipital approach. Neurol Neurochir Pol 2000;
postoperatoria en el tratamiento quirúrgico de la epilepsia. 8: 31-9.
Rev Neurol 1998; 27: 616-25. 25. Sherman EM, Wiebe S, Fay-McClymont TB, Téllez-Zenteno J,
13. Chelune GJ. The role of neuropsychological assessment in Metcalfe A, Hernández-Ronquillo L, et al. Neuropsychological
the presurgical evaluation of the epilepsy surgery candidate. outcomes after epilepsy surgery: systematic review and
In Hermann BP, Wyler AR, eds. The surgical management pooled estimates. Epilepsia 2011; 52: 857-69.
of epilepsy. New York: Demos Publications; 1994. p. 78-89. 26. Morino M, Ichinose T, Uda T, Kondo K, Ohfuji S, Ohata K.
14. Olivier A. Risk and benefit in the surgery of epilepsy: Memory outcome following transsylvian selective
complications and positive results on seizures tendency amygdalohippocampectomy in 62 patients with hippocampal
and intellectual function. Acta Neurol Scand Suppl 1988; sclerosis. J Neurosurg 2009; 110: 1164-9.
117: 114-21. 27. Pfeuty M, Thivard L, Dupont S, Adam C, Baulac M, Samson S.
15. Rausch R. Differences in cognitive function with left and Postoperative recovery of hippocampal contralateral
right temporal lobe dysfunction. In Benson DF, Zaidel E, diffusivity in medial temporal lobe epilepsy correlates
eds. The dual brain. New York: Guilford; 1985. p. 247-61. with memory functions. J Neurol Neurosurg Psychiatry
16. Martín-Plasencia P, Maestú-Unturbe F, Koronis E, Pulido P, 2011; 82: 340-3.
Sola RG. Alteraciones de memoria en pacientes epilépticos. 28. Shamim S, Wiggs E, Heiss J, Sato S, Liew C, Solomon J, et al.
Un estudio de seguimiento pre-posquirúrgico. Rev Neurol Temporal lobectomy: resection volume, neuropsychological
1997; 25: 205-7. effects, and seizure outcome. Epilepsy Behav 2009; 16: 311-4.
17. Barkas LJ, Henderson JL, Hamilton DA, Redhead ES, Gray WP. 29. Najm IM, Naugle R, Busch RM, Bingaman W, Lüders H.
Selective temporal resections and spatial memory impairment: Definition of the epileptogenic zone in a patient with
cue dependent lateralization effects. Behav Brain Res 2010; non-lesional temporal lobe epilepsy arising from the dominant
208: 535-44. hemisphere. Epileptic Disord 2006; 8 (Suppl 2): S27-35.

Changes in verbal and nonverbal memory associated with bilateral hippocampal electrode implantation
for epilepsy surgery

Introduction. An appropriate localization of ictal onset zone in refractory temporal lobe epilepsy favors an adequate
outcome associated with surgical treatment. When video-electroencephalogram (video-EEG) and magnetic resonance
imaging do not provide accurate data to locate ictal onset zone, the use of subdural or deep intracranial electrodes is
indicated. Hippocampal electrode placement could generate functional changes in an unaffected hippocampus.
Aim. To describe mnesic changes in patients admitted for epilepsy surgery, with previous bilateral hippocampal implantation
using depth electrodes.
Patients and methods. We identified eight patients undergoing video-EEG using bilateral hippocampal electrodes. Verbal
and nonverbal mnesic performance was evaluated before /after the procedure. The following aspects were considered for
the analysis: memory lateralization according to intracarotid amobarbital test (Wada test), invasive ictal onset zone, side
of resection and pattern of electrocorticographic dissemination.
Results. In patients with memory dominance, contralateral to the ictal onset zone, there was an improvement in verbal
and nonverbal memory, suggesting that invasive recordings did not impair mnesic skills of the unaffected hippocampus. In
patients with bilateral representation of memory, ipsilateral mnesic impairment was associated with the resection. Contra­
lateral improvement in memory was seen when the right side was resected, as opposed to no changes with resections made
on the left side, indicating that electrode implantation of unaffected hippocampus did not generate a functional decline.
Conclusions. Based on the preservation of verbal and nonverbal memory after depth electrode placement, invasive recordings
of the hippocampus seem to be safe.
Key words. Electroencephalography. Implanted electrode. Memory. Neuropsychology. Partial epilepsy.

www.neurologia.com Rev Neurol 2012; 55 (9): 520-527 527