¿Qué factores determinan la distribución altitudinal

de los peces de ríos tropicales andinos?

Evans De La Barra1,2,4*, José Zubieta1,2, Gastón Aguilera3, Mabel Maldonado1, Marc Pouilly2 &
Thierry Oberdorff2
1. Unidad de Limnología y Recursos Acuáticos (ULRA), Universidad Mayor de San Simón (UMSS), Sucre y Parque
La Torre s/n, Cochabamba, Estado Plurinacional de Bolivia; [email protected], [email protected],
[email protected]
2. UMR ‘BOREA’, IRD 207/CNRS 7208/MNHN/UPCM, UNICAEN, Muséum National d’Histoire Naturelle, 43 rue
Cuvier, 75231 Paris Cedex, FRANCIA; [email protected], [email protected]
3. Fundación Miguel Lillo, UEL-CONICET, Miguel Lillo 251, Tucumán (CP4000), Argentina; [email protected]
4. Universidad Nacional de Tucumán, Miguel Lillo 251, Tucumán (CP4000), Argentina.

Recibido 26-III-2015. Corregido 07-IX-2015. Aceptado 05-X-2015.

Abstract: Which factors determine the altitudinal distribution of tropical Andean riverine fishes?
Altitudinal gradients represent an appropriate system to assess whether there is a relationship between richness
patterns, environmental variables, and the ecological processes that determine the species type and number
inhabiting a given area. In mountain streams freshwater fishes, the most prevalent relationship is a monotonic
decrease in species richness with elevation. The objective of this study was to evaluate four hypotheses that can
explain the negative relationship between local fish species richness and altitude, 1) the hypothesis of decreasing
energy availability, 2) the hypothesis of increasing climate severity, 3) the hypothesis of habitat diversity, and
4) the hypothesis of isolation by physical severity of the environment. Fish and macro-invertebrates were col-
lected following standard methods from 83 sites (between 200-4 000 meters) of two river basins in the Bolivian
Amazon. The first hypothesis was tested by analyzing relationships between the density of macro-invertebrates,
the richness of invertivorous fish species and altitude; while the second and third hypotheses were assessed by a
multiple regression analysis (GLM) between fish species richness and several local and regional factors. Besides,
assemblage dissimilarity between sites along the altitudinal gradient was analyzed using βsim and βness indices.
Fish richness decreases linearly with increasing altitude. The density of macro-invertebrates tends to increase
at higher altitudes, contrary to invertivorous fish species richness, suggesting that energy availability is not a
limiting factor for fish species colonization. The GLM explained 86 % of the variation in fish species richness,
with a significant contribution of water temperature, maximum slope in the river mainstem, and stream width.
There is a higher species turnover (βsim) between sites at low elevation. Inversely, βness shows higher values
in the upper parts, corresponding to change in assemblages mainly due to species loss. Taken together, these
results suggest that climatic and physical severities create strong barriers to colonization, further explaining the
decrease in fish richness along the altitudinal gradient. Rev. Biol. Trop. 64 (1): 157-176. Epub 2016 March 01.

Key words: species richness, Bolivian Amazon, mountain streams, maximum slopes in the main river.

Los procesos y factores ecológicos invo- Araujo, Romdal, & Rahbek, 2008; Rahbek,
lucrados en la distribución de las especies a 1995): El primero de ellos es una relación
lo largo del gradiente altitudinal no han sido unimodal, caracterizada por una mayor riqueza
totalmente esclarecidos y varían según los en alturas intermedias, y una menor riqueza
organismos y ecosistemas estudiados (Lomo- en las partes alta y baja. El segundo patrón es
lino, 2001). Dos patrones generales que repre- una relación lineal inversa entre la riqueza y la
sentan la relación entre la riqueza de especies altura. Para los peces, este último patrón parece
y la altura han sido descritos (Nogués-Bravo, prevalecer y ocurre tanto en la región tropical

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(Jaramillo-Villa, Maldonado-Ocampo, & Esco- los patrones de distribución de las comunidades
bar, 2010; Lujan et al., 2013; Pouilly, Barrera, de peces de las dos cuencas?, (3) ¿Qué se puede
& Rosales, 2006) como en zonas templadas deducir de esta comparación sobre los factores
(Rahel, 1991). Se han propuesto varias hipóte- que afectan la distribución de las especies a lo
sis que intentan explicar la disminución gradual largo del gradiente de altura?
de la riqueza de especies con el incremento
de la altura, mismas que pueden resumirse en
MATERIALES Y MÉTODOS
tres: 1) la disminución de la energía disponible
(Wright, 1983), 2) el aumento del rigor cli- Sitios y área de estudio: El estudio se
mático o hipótesis de los límites fisiológicos realizó en la vertiente oriental de la cordillera
(Turner, Gatehouse, & Corey, 1987), y 3) la de los Andes, en las cuencas de los ríos Espí-
disminución del tamaño y de la diversidad de ritu Santo y Alto Beni, ambos afluentes del río
hábitats (Williams, 1964). La primera hipótesis Madera-Amazonas, ubicados entre 15°00’00’’-
relaciona el aumento de la altura con una dismi- 18°00’00’’ S y 65°00’00’’-68°00’00’’ W
nución de los recursos disponibles debido a la (Fig. 1). La zona se caracteriza por tener una
reducción de la productividad primaria y/o de fuerte estacionalidad climática con las mayo-
la diversidad de recursos. La segunda hipótesis res precipitaciones entre enero y marzo, y un
relaciona el aumento de la altura con el rigor periodo de estiaje entre mayo y noviembre.
del clima, el cual está asociado con el enfria- Debido al amplio rango altitudinal, se presen-
miento adiabático a mayor altura (Rahbek, tan varios bioclimas desde pluvio-estacional
1995). La tercera hipótesis relaciona el aumen- húmedo hasta pluvial híper-húmedo, con altas
to de la altura con una disminución del tamaño variaciones de temperatura, frío en las partes
y de la diversidad de hábitats disponibles para altas de las montañas a calientes en las zonas
los peces. En este trabajo evaluamos estas tres bajas (Navarro & Maldonado, 2002). Los ríos
hipótesis e incorporamos una cuarta hipótesis y arroyos en esta zona forman valles angostos
basada en 4) la severidad de las condiciones con sustrato grueso y altas velocidades. La
físicas del hábitat a través de un gradiente de cuenca del río Espíritu Santo presenta un área
altitud. Esta cuarta hipótesis, considerando que menor y pendientes más abruptas (2 354 km2
las vías de dispersión de las especies de peces y 8 % respectivamente) que la del Alto Beni
se hacen preferentemente de abajo hacia arri- (11 761 km2 y 1 %).
ba, en relación con la altura a la dificultad de Se seleccionaron 83 sitios de muestreo en
colonización, consecuencia del aumento de la arroyos de menos de 10 metros de ancho con
severidad de las condiciones físicas, tales como baja perturbación antropogénica, 54 sitios en la
variaciones abruptas de las pendientes del río cuenca del río Alto Beni (300 a 2 000 m) y 29
que crean barreras para la dispersión. sitios en la cuenca del río Espíritu Santo (200
Probamos estas cuatro hipótesis comparan- a 4 000 m).
do las comunidades de peces a lo largo del gra-
diente altitudinal en dos cuencas de los Andes Datos biológicos: Se realizaron mues-
amazónicos de Bolivia. Estas dos cuencas se treos de peces en la época seca de los años
encuentran geográficamente próximas entre sí, 2008 y 2009 (Agosto-Octubre). En cada sitio
los ríos son similares en sus condiciones climá- se recolectó en un tramo de 20 a 30 metros
ticas, tipo de hábitats y condiciones edáficas. de longitud del arroyo, previamente cercado
Sin embargo, las pendientes de los ríos varían en ambos extremos con redes de nylon de 2.5
de manera significativa. Esta configuración nos mm de luz de malla (Tedesco et al., 2007). Se
permite responder a tres preguntas: (1) ¿Cómo realizaron dos repeticiones, de pesca eléctrica a
varía la riqueza y estructura de las comunida- contracorriente usando un equipo marca EFKO
des de peces a lo largo del gradiente altitudi- (modelo FEG 8 000) aplicando un esfuerzo
nal?, (2) ¿Qué grado de similitud existe entre constante. El método de dos barridos con pesca

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Fig. 1. Red hidrográfica de las cuencas altas del Alto Beni y del Espíritu Santo en la vertiente Amazónica de los Andes de
Bolivia. (●) puntos de recolecta.
Fig. 1. The two Andean drainage basins analyzed (i.e. upper Beni and Espíritu Santo drainages) (●) sampling sites.

eléctrica proporcionó estimaciones confiables colección de la Unidad de Limnología y Recur-

de abundancia y riqueza. El 62 % (± 11 DS) sos Acuáticos de la Universidad Mayor de San
de la abundancia total de peces y el 90 % (± 12 Simón (Cochabamba, Bolivia).
DS) de las especies fueron capturadas en la pri- En cada sitio también se recolectaron
mera pasada, lo que demostró la eficiencia de macro-invertebrados bénticos usando una red
la metodología aplicada (Cattaneo, Hugueny, Surber de 250 μm de abertura de malla y 900
& Lamouroux, 2003). Los peces antes de ser cm2 de área recolectora (Moya et al,. 2011). Se
formolizados fueron anestesiados en una solu- tomó una muestra compuesta de cinco réplicas
ción de eugenol (10 gotas/L de H2O) durante representativas en las zonas de rabión de cada
10 minutos. estación. Los organismos fueron contados e
En el laboratorio, la identificación taxo- identificados a nivel taxonómico de fami-
nómica fue realizada a nivel de especie, y de lia, excepto para los grupos de Oligochaeta,
género en algunos casos en los que no se pudo Mollusca y Crustacea, que fueron identificados
identificar la especie. Se utilizó para la identi- a niveles superiores. Se calculó la riqueza de
ficación las claves de Eigenmann (1918), Géry especies y la densidad de individuos (número
(1977) y Pearson (1924). Los peces fueron de individuos/m2) para cada sitio. Estas dos
depositados en el Museo de Historia Natural variables fueron utilizadas para evaluar la hipó-
Alcide d’Orbigny (Cochabamba, Bolivia), y tesis de que la energía disponible disminuye a
los macro-invertebrados se depositaron en la medida que aumenta la altura, sabiendo que los

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macro-invertebrados acuáticos constituyen el entre todas las secciones medidas en el río
alimento principal de la mayoría de las especies principal, entre su confluencia con el arroyo en
de peces en la zona muestreada. el cual se pescó y la confluencia del mismo río
principal con el arroyo más próximo río abajo
Variables ambientales consideradas: Se donde también se pescó (Apéndice 2).
registraron los valores de dos tipos de varia- Antes efectuar los análisis estadísticos, las
bles: variables locales (profundidad y tempe- variables fueron transformadas para mejorar su
ratura del agua, ancho del río, distancia a la normalidad cuando fue necesario, la riqueza
fuente de colonización y altura) y variables de peces, densidad de macro invertebrados, la
regionales (pendiente máxima en el río prin- temperatura, el ancho del río, la distancia a la
cipal y la cuenca como variable categórica) fuente, la profundidad y la altura fueron norma-
(Apéndice 1.). La profundidad media del agua lizadas en log10, la variable pendiente máxima
en cada estación de muestreo fue calculada con en el río principal fue normalizada usando el
base en medidas efectuadas con una varilla arco seno de la raíz cuadrada del valor. Para
graduada en intervalos de 1 m en cada uno de analizar el tipo de relación (lineal o unimodal)
varios transectos perpendiculares a la dirección entre la altura y la riqueza de peces se reali-
del río medidos cada 3 m. Estos transectos per- zó un análisis de regresión múltiple entre la
pendiculares sirvieron igualmente para calcular riqueza, la altura y su valor al cuadrado. Para
la media del ancho de río. Ya que las medidas determinar si la riqueza de los ríos Espíritu
de temperatura tomadas en campo no se rea- Santo y Alto Beni responde de manera similar
lizaron de forma estandarizada (a la misma en función a la altura se ha realizado un análisis
hora del día), los datos de temperatura fueron de regresión múltiple entre la riqueza de peces,
generados con base en una regresión lineal (y = la altura, la cuenca y la interacción entre la
0.000001x2 - 0.0095x + 26.85 donde x = altura, cuenca y la altura. Un efecto significativo de la
y = temperatura) desarrollada por Lujan et al. cuenca, significa que el intercepto de las rela-
(2013) en ambientes acuáticos similares a los ciones entre riqueza y altura es diferente entre
de este estudio. Esta relación se pudo validar cuencas. Un efecto significativo de la interac-
con datos de 54 sitios en la cuenca del río Alto ción entre la cuenca y la altura, significa que
Beni, donde los valores observados y estima- las pendientes de las relaciones son diferentes
dos de temperatura se encontraron significati- entre las dos cuencas.
vamente correlacionados (r = 0.805, p < 0.001). Para evaluar la hipótesis de la disminu-
La distancia a la fuente de colonización para ción de la energía disponible (alimento) con
cada sitio de muestreo se estimó como la el aumento de la altura (primera hipótesis),
distancia de río entre el sitio y el río principal se examinó la relación entre la densidad de
donde confluyen todos los arroyos en cada una macro-invertebrados acuáticos, alimento prin-
de las dos cuencas. Estas distancias se midieron cipal de la mayoría de las especies de peces en
con el programa ArcGis v10.1. Las pendientes la zona muestreada (29 de 55 especies; Ibañez
mayores en el río principal fueron incorporadas et al., 2007; Pouilly et al., 2006; Tedesco et al.,
en el análisis para evaluar la influencia de las 2007) y el gradiente altitudinal. Paralelamente,
barreras de dispersión que los peces tienen que se examinó la relación entre el gradiente altitu-
superar para poder colonizar las zonas altas de dinal y su cuadrado frente a la riqueza de las 29
la cuenca. Los datos de distancia y diferencias especies invertívoras.
de altura fueron tomados del programa Google Para evaluar las hipótesis de rigor climá-
Earth (DEM SRTM30). La pendiente fue esti- tico (segunda hipótesis), de disminución del
mada cada 100 m (PMRP = (∆ Altura) / (100 tamaño del hábitat (tercera hipótesis) y de
m)) a lo largo del río principal al cual drenan severidad en las condiciones físicas (cuarta
los arroyos muestreados. El valor asignado a hipótesis), se realizó un análisis de regre-
cada sitio fue el valor máximo de pendiente sión múltiple (General Lineals Models) en el

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programa R, entre la riqueza y las distintas diferentes niveles de altura, realizamos un aná-
variables ambientales relacionadas a cada hipó- lisis de correlación entre la densidad de cada
tesis a evaluar. Para la hipótesis de rigor climá- una de las especies de peces y la altura, donde
tico, se usó la variable “temperatura del agua”, la mayor densidad debería corresponder a los
que debería actuar como un filtro fisiológico lugares donde las especies tienen sus fuentes
sobre los organismos. Dentro de la hipótesis de de colonizadores (Jaramillo-Villa et al. 2010).
severidad en las condiciones físicas se evaluó La hipótesis de severidad de las condicio-
el efecto de la variable “pendientes máximas en nes físicas del hábitat que se presentan río arri-
el río principal” como dificultad de dispersión. ba fue adicionalmente evaluada con base en los
Las variables “ancho de río”, “profundidad índices de disimilitud de Simpson (βsim) y de
del agua” y “distancia a la fuente de coloni- Nestedness (βnes) que cuantifican los procesos
zación” se utilizaron para evaluar el efecto de de colonización y desaparición de las especies.
la disponibilidad y diversidad de hábitats. Las En estos análisis, los sitios de recolecta se
variables “ancho de río” y “profundidad del agruparon por intervalos altitudinales de 200
agua” son variables que evalúan la disponibi- m. En cada intervalo de altitud se calculó el
lidad y diversidad al nivel local (del sitio). La índice de disimilitud de Sorensen o disimilitud
variable “distancia a la fuente de colonización” total de la diversidad beta: βsor = (b + c)/(2a
(o su opuesto “distancia a la fuente”) evalúa de + b + c). Donde “a” es el número de especies
manera indirecta la disponibilidad y diversidad comunes en ambos sitios, “b” es el número de
de hábitats a lo largo del gradiente longitudinal especies que ocurren en el primer sitio pero no
a través del aumento del volumen de agua dis- en el segundo y “c” es el número de especies
ponible para los peces (Petts & Calow, 1996). que ocurren en el segundo sitio pero no en el
Se añadió la variable categórica “cuenca” a este primero. De este modo se obtiene una matriz
análisis para evaluar si la diferencia de riqueza de disimilitud con un valor por cada par de
entre las cuencas de los ríos Espíritu Santo y sitios comparados.
Alto Beni se debe solo a un efecto de las varia- El βsor se descompuso en sus dos com-
bles analizadas. ponentes (Baselga, 2010): 1) el índice de
Para determinar posibles efectos cuadráti- disimilitud de Simpson (βsim = min(b,c)/(a
cos, se incluyeron en el análisis los cuadrados + min(b,c))), y 2) el índice de disimilitud de
de cada una de las variables analizadas. Como Nestedness “anidamiento” (βnes), estimado
existía co-linealidad entre algunas variables por la diferencia entre el βsor y el βsim). El
de respuesta (mediana de los coeficientes de βsim mide la tasa de reemplazo de las especies
correlación entre variables = 0.2; máxima = entre los sitios. El βnes considera el grado de
0.9) se utilizó el modelo de regresión múltiple anidamiento de las comunidades entre sitios.
completo que es más adecuado que la selec- Para observar la evolución de estos índices a
ción “stepwise” para este tipo de configuración lo largo del gradiente altitudinal, se graficaron
(Whittingham, Stephens, Bradbury, & Freckle- para cada cuenca los valores por rango de alti-
ton, 2006). Sin embargo, para reducir el núme- tud en porcentaje de la disimilitud total (βsor).
ro de variables en el modelo, hemos utilizado la
selección stepwise opción backward. RESULTADOS
Se determinó el intervalo de distribución
altitudinal de las especies de peces, tomando En el estudio se registraron 55 especies
como límites los sitios con alturas extremas de peces, 38 especies en la cuenca del río Alto
donde la especie fue encontrada. Para constatar Beni y 41 en la cuenca del río Espíritu Santo
la existencia de una colonización constante (Apéndice 3).
de las especies desde las partes de menor
altura hacia las partes altas de las cuencas, y Relación riqueza de especies de peces-
desvirtuar la posible residencia de especies en variables ambientales: La riqueza de especies

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en ambas cuencas disminuye a medida que entre la riqueza y la altura no son estadística-
se incrementa la altura (Fig. 2). El modelo de mente diferentes entre las dos cuencas, y sugie-
regresión múltiple (Cuadro 1) de la riqueza en re por lo tanto, que los procesos ecológicos que
función de la altura, la cuenca y la interacción actúan son comparables (Cuadro 1).
cuenca-altura, mostró que el intercepto de las Usando los datos de ambas cuencas en
relaciones es diferente entre cuencas (efecto conjunto, evaluamos el tipo de relación que
de la cuenca significativo; P = 0.02), indicando existe entre la riqueza y las principales varia-
que existen diferencias significativas de rique- bles ambientales seleccionadas por el modelo
za entre los arroyos de las dos cuencas. Sin de regresión múltiple (Cuadro 2) (i.e. pendiente
embargo, el modelo no muestra una interacción máxima, ancho del rio y temperatura). Los
significativa cuenca-altura (P = 0.09), lo cual resultados indican que, al igual que con la
demuestra que las pendientes de las relaciones altura, existe una relación negativa entre la

1.5
Cuenca
E. Santo
A. Beni

1.0
Log Riqueza

0.5

A. Beni: R2 = 0.7299; Y = -1.187X + 4.2657

E. Santo: R2 = 0.8278; Y = 0.9573X + 3.3973

0
2.0 2.5 3.0 3.5 4.0
Log Altura

Fig. 2. Relación entre la riqueza de especie de peces y la altura para las 2 cuencas analizadas.
Fig. 2. Relationships between local fish species richness and altitude for the two drainage basins analyzed.

CUADRO 1
Modelo de regresión múltiple que analiza la variación de la riqueza local de especies de peces
como una función de la altura, la cuenca y la interacción entre cuenca-altura

TABLE 1
Multiple regression model analyzing the variation in local fish species richness as a function of altitude,
drainage and the interaction between drainage and altitude

Efecto Coeficiente Error estándar Coeficiente estándar Tolerancia P

Constante 3.397 0.226 0 – <0.000
Cuenca 0.868 0.381 1.176 0.01 0.025
Log10(Altura) -0.957 0.077 -0.776 0.652 <0.000
Log10(Altura)*Cuenca -0.226 0.13 -0.897 0.009 0.086

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 CUADRO 2
Análisis de regresión lineal múltiple de la riqueza en función a las variables ambientales (Modelo Completo)

TABLE 2
Multiple regression model analyzing the variation in local fish species richness
as a function of the environmental variables (full model)

Efecto Coeficiente Error estándar Coeficiente estándar Tolerancia P Significancia

CONSTANTE 1.904 1.321 0 – 0.154
Cuenca 0.237 0.079 0.321 0.177 0.004 **
Log10(temperatura) -5.738 2.443 -2.348 0.002 0.022 **
Log10(temperatura)2 3.251 1.422 2.959 0.001 0.025 *
Asen_raiz (pendiente) -1.832 0.896 -0.501 0.033 0.045 *
Asen_raiz (pendiente)2 5.104 2.233 0.542 0.036 0.025 *
Log10(ancho) 0.846 0.398 0.508 0.035 0.037 *
Log10(ancho)2 -0.44 0.319 -0.336 0.034 0.172 ns
Log10(distancia a la fuente) -0.296 0.162 -0.279 0.085 0.073 ns
Log10(distancia a la fuente)2 0.191 0.099 0.293 0.086 0.058 ns
Log10(profundidad) 1.782 1.224 0.872 0.006 0.15 ns
Log10(profundidad)2 -0.721 0.474 -0.922 0.005 0.133 ns
Log10(altura) -0.172 0.457 -0.14 0.015 0.707 ns

** p < 0.02, * p < 0.05, ns p > 0.05.

variable “pendientes máximas en el río princi- peces invertívoros y la altura (más su cuadra-
pal” y la riqueza, aunque en valores bajos de do) muestran una disminución del número de
estas pendientes se pueden observar arroyos especies invertívoras con la altura (p < 0.001,
con alta y baja riqueza. Sin embargo, a medi- R2 = 0.562) (Apéndice 5B). Estas relaciones
da que se incrementa la pendiente máxima sugieren que la cantidad de alimento no es
disminuyen estos contrastes de riqueza entre un factor limitante para la colonización de los
arroyos, tornándose homogéneo y con menor peces invertívoros que van desapareciendo en
riqueza (Apéndice 4A). Por el contrario, existe los ríos a mayor altura.
una relación positiva entre la riqueza de espe-
cies y la temperatura (Apéndice 4B). De modo Hipótesis (2) de rigor climático, (3) de
similar, existe una relación positiva no muy la diversidad de hábitats y (4) de la severi-
contundente entre el ancho del río y la riqueza dad de las condiciones físicas: El modelo de
(Apéndice 4C). Si bien estas relaciones sola- regresión múltiple completo explicó el 86 % (P
mente nos dan una idea de las tendencias y no < 0.001) de la variación de la riqueza. Cuatro
explican la relación altura-riqueza, nos permi- variables resultaron significativamente rela-
ten comprender cómo cada variable ambiental cionadas con los cambios de riqueza de peces:
se relaciona con la riqueza. “ancho del río”, “temperatura del agua”, “pen-
diente máxima en el río principal” y “cuenca”
Hipótesis (1) de la energía disponible: (Cuadro 2). El modelo “stepwise” confirma
Los resultados de la regresión entre la altura estos resultados y selecciona como significati-
y la densidad de invertebrados muestran que vas las mismas variables explicando el 84 % de
existe una tendencia positiva no muy contun- la variación de la riqueza (Cuadro 3).
dente entre la densidad de macro-invertebrados Considerando los resultados del modelo
acuáticos y la altura (P = 0.055, r = 0.263) “stepwise” la temperatura del agua como medi-
(Apéndice 5A). La relación entre la riqueza de da del aumento del rigor climático presenta,

Rev. Biol. Trop. (Int. J. Trop. Biol. ISSN-0034-7744) Vol. 64 (1): 157-176, March 2016 163
 CUADRO 3
Análisis de regresión lineal múltiple de la riqueza en función a las variables ambientales
(Modelo Stepwise opción Backward)

TABLE 3
Stepwise regression model (option backward) analyzing the variation in local fish species richness
as a function of the environmental variables

Efecto Coeficiente Error estándar Coeficiente estándar Tolerancia P

CONSTANTE 3.153 0.665 0 . <0.001
Cuenca 0.216 0.061 0.293 0.307 0.001
Log10(ancho) 0.329 0.083 0.198 0.845 <0.001
L0g10(temperatura) -7.214 1.292 -2.952 0.007 <0.001
Log10(temperatura)2 4.041 0.593 3.678 0.007 <0.001
Asen_raiz (pendiente) -1.941 0.786 -0.531 0.045 0.016
Asen_raiz (pendiente)2 4.678 2.067 0.497 0.044 0.026

junto a su cuadrado, el mayor aporte en el Distribución de las especies de peces a

análisis (66 % de la variación). En el análisis lo largo del gradiente altitudinal: Nuestros
de regresión múltiple también se evaluó la difi- resultados muestran que tanto en la cuenca
cultad de colonización río arriba por medio de del río Alto Beni como en la del río Espíritu
la variable ‘pendientes máximas en el río prin- Santo, existe una riqueza mayor en la parte
cipal’ que, junto a su cuadrado, explicaron una baja del gradiente. Así mismo, se muestra que
parte significativa (10 %) de la variación de las especies que están presentes en la parte alta
riqueza en el gradiente altitudinal. Esto sugiere se encuentran distribuidas en todo el gradiente,
que los aumentos de pendiente a nivel de los mientras que las especies que viven en alturas
cauces de mayor tamaño (río abajo) generan bajas presentan un menor rango de distribución
una dificultad importante para la colonización (Fig. 3). La alta concentración de especies en
de las especies en los ríos de mayor altura, la parte baja del gradiente altitudinal sugiere
actuando como una barrera que filtra el paso que la colonización de las especies se produce
de las especies más capacitadas para superar desde zonas de menor altura a las de mayor
y sobrevivir en condiciones hidráulicas más altura. Para evaluar esta hipótesis realizamos
severas (Apéndice 6). un análisis de correlación entre la densidad de
La variable ‘ancho de río’ explicó 13 % cada una de las especies y la altura del sitio de
de la variación total de la riqueza. La varia- recolecta. Los resultados muestran que 51 de
ble ‘cuenca’ representa 11 % de la variación, las 55 especies presentan mayores densidades
indicando aún diferencias de riqueza entre las en las partes bajas (correlaciones negativas
dos cuencas que no fueron tomadas en cuenta Apéndice 7).
a través de las otras variables explicativas del
modelo. Manteniéndose todo lo demás cons- Disimilitud de las comunidades de
tante, los sitios de la cuenca del río Alto Beni peces: Los cambios graduales de riqueza que
son, en promedio, más ricos que los sitios de existen entre los arroyos de la parte baja y alta
la cuenca del río Espíritu Santo (Fig. 2 y Cua- del gradiente se evaluaron por medio de la
dro 2). Por otro lado, la altura no entra como descomposición del índice de disimilitud βsor
variable significativa en el modelo (Cuadro 3), en dos subcomponentes: el βsim que muestra
lo cual demuestra que los factores tomados en la tasa de recambio de especies entre sitios y
cuenta y ligados a esta variable sintética son el βnes que considera el grado de anidamiento
suficientes para explicar los cambios de riqueza de las comunidades. Los resultados muestran
en el gradiente altitudinal. que en las partes bajas donde la temperatura

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 5000

4000

3000

2000

1000

0
Gem
Lef
Cac
Cet
Ser
Stg
Hom
Std
Ril
Buj
Hyl
Odd
Sym
Hyb
Cre
Crc
Brb
Aeq
Par
Pim
Hei
Prm
Crp
Asa
Crb
Hyp
Mop
Asl
Crb
Bre
Knd
Aci
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Rhq
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Tri
Ser
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Brb
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lms
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Ril
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Cro
Crb
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Fao
Cob
Pi2
Hei
Asl
Pi1
Par
Kno
Ch2
Chb
Cet
Hep
Aci
Anc
Ast
Tri
Códigos de nombres de especies
Fig. 3. Ámbito de distribución altitudinal (m) de las principales especies de peces de las cuencas del río Alto Beni (Izquierda)
y cuenca del río Espíritu Santo (Derecha); * = la parte alta del ámbito de distribución altitudinal de esas especies no fue
determinado.
Fig. 3. Altitudinal range of the main fish species samples in the upper Beni (left) and the Espíritu Santo (right) drainages;
* = upper value of the range not determined.

del agua es mayor y las pendientes en el río partes altas el βsim es menor, llegando a ser
principal son bajas, el βsim es mayor y por nulo, y paralelamente el βnes aumenta, llegan-
consiguiente el βnes menor. Esto sugiere que do a explicar todo el cambio de diversidad beta
entre los sitios de las partes bajas los cambios entre los sitios (Fig. 4).
de riqueza se deben a un constante recambio de
especies, es decir, pérdidas y recolonizaciones DISCUSIÓN
continuas, o a una composición diferente en
función a factores locales como el tamaño y Este estudio aporta evidencia sobre el
variabilidad de hábitats. Al contrario, en las patrón altitudinal de riqueza de peces tropicales

1.2 1.2

1.0 1.0

0.8 0.8
Valor del índice

0.6 0.6

0.4 0.4

0.2 0.2

0 0

-0.2 -0.2
Simp%sor
200-300

300-500

500-900

901-1100

1800-2000

2200-2400

>3000
300-500

501-700

701-900

901-1100

1101-1300

1301-1500

>1500

Nest%sor

Rasgos de altura (m)

Fig. 4. Índices βsim y βnes, en porcentaje del índice de disimilitud total (βsor). Izquierda, en la cuenca del río Alto Beni;
Derecha, en la cuenca del río Espíritu Santo.
Fig. 4. βsim and βnes values (in percentage of βsor) along the altitudinal gradient. Upper Beni (left) and Espíritu Santo
(right) drainages.

Rev. Biol. Trop. (Int. J. Trop. Biol. ISSN-0034-7744) Vol. 64 (1): 157-176, March 2016 165
y de la relación significativa de la riqueza de colonizadores potenciales está en las partes
especies con algunas variables ambientales. bajas, con cada vez menos individuos a medi-
A nivel general, corroboramos el patrón de da que aumenta la dificultad de dispersión a
disminución gradual de la riqueza de espe- mayor altura. Las cuatro especies que no siguen
cies con el incremento de la altura encontra- este patrón son Astroblepus sp., Trichomycte-
do anteriormente tanto en la región tropical rus sp., Hemibrycon beni y Bryconacidnus
(Jaramillo-Villa et al., 2010; Lujan et al., 2013; ellisi (correlaciones positivas Apéndice 7), lo
Miranda-Chumacero, 2006; Pouilly et al., que sugiere una adaptación de estas especies a
2006) como en zonas templadas (Rahel, 1991). las partes altas del gradiente, con un probable
Esta relación lineal entre riqueza y altura no flujo de dispersión inverso.
puede ser un artificio ligado a la escala espacial A continuación, en el marco teórico esta-
del estudio (Nogués-Bravo et al. 2008) puesto blecido por las cuatro hipótesis, discutimos
que se analizó la totalidad del gradiente de altu- sobre cada explicación potencial de los patro-
ra, por lo menos en lo que se refiere a una de nes altitudinales puestos en evidencia.
las dos cuencas (i.e. intervalo altitudinal de 200 Aunque hemos probado parcialmente la
a 4 000 m en la cuenca del río Espíritu Santo). hipótesis de la energía disponible (1) (i.e.
Hemos notado también que había una diferen- recursos disponibles) no parece ser un factor
cia de riqueza local entre las dos cuencas. Como limitante para la colonización de las especies
existe normalmente una relación positiva entre de peces en el gradiente altitudinal, debido a
la riqueza local y riqueza regional de peces de
que las especies capturadas son principalmente
ríos (Oberdorff et al., 2011) es probable que
invertívoras y que la densidad de macro-inver-
esta diferencia observada sea consecuencia de
tebrados tiende a incrementarse con la altura.
una diferencia de riqueza de los colonizadores
Hemos tomado la temperatura del agua
potenciales entre las dos cuencas.
como una medida de evaluación de la hipótesis
De acuerdo al presente estudio la distri-
del rigor climático (2), la que determina los
bución de las especies sigue un patrón de tipo
límites fisiológicos de las especies (Hipótesis
‘Rapoport’ (Rapoport, 1982) que, aplicada al
de los limites fisiológicos de Turner et al.,
gradiente altitudinal, estipula que (1) la ampli-
1987). La predicción de esta hipótesis es que
tud del intervalo de distribución de las especies
aumenta con la altura, (2) que este patrón si la temperatura es el principal factor determi-
es normalmente asociado a una disminución nante de la variación de riqueza con la altura,
de la riqueza taxonómica con la altura, y (3) el patrón predicho es una disminución lineal de
que las comunidades con riqueza baja están la riqueza con el aumento de altura (McCain,
anidadas en las comunidades con riqueza alta 2007). Confirmamos la hipótesis del rigor cli-
(Beketov, 2009). Estas tres condiciones fueron mático, ya que encontramos un patrón de dis-
encontradas en nuestro estudio. Este tipo de minución gradual de la riqueza de especies con
distribución en el gradiente altitudinal ya fue el incremento de la altura y que la temperatura
registrado en insectos del orden Ephemerop- del agua fue el factor explicativo más poderoso
tera, mostrando que a mayores altitudes se del modelo estadístico de riqueza, explicando
encuentran solo algunas de las muchas espe- el 66 % de la variación de riqueza para las
cies registradas en la parte baja del gradiente dos cuencas. Siendo los peces animales ecto-
(Beketov, 2009). En este estudio, solo las dos termos, casi todos los aspectos de su ecología
especies que se encuentran en todo el gradiente están asociados a la temperatura (metabolismo,
fueron encontradas a más de 2 000 m de altitud desove, crecimiento, etc.), por lo que no es
(Trichomycterus sp. y Astroblepus sp.). Así sorprendente que la temperatura sea un factor
mismo, el análisis de las densidades de peces dominante de la distribución de la riqueza de
a lo largo del gradiente altitudinal prueba que especies a lo largo del gradiente de altura (Jac-
para la mayoría de las especies, la fuente de obsen, 2008; Jaramillo-Villa et al., 2010).

166 Rev. Biol. Trop. (Int. J. Trop. Biol. ISSN-0034-7744) Vol. 64 (1): 157-176, March 2016
 La hipótesis de la diversidad de hábitats explicarse por los cambios de pendientes máxi-
(3) (Williams, 1964) aplicada a este estudio mas en el río principal, que son mucho más
relaciona el aumento de la altura con una abruptos en el río Espíritu Santo en relación al
disminución del tamaño y de la diversidad de Alto Beni (Apéndice 8).
hábitats disponibles para los peces. Entre las Aunque los resultados parecen claros
tres variables seleccionadas (i.e. ancho de río, existen al menos dos limitaciones en nuestro
profundidad y distancia a la fuente de coloniza- estudio. La primera es que los muestreos se
ción) solo la variable “ancho del río” entra de realizaron en una sola época (época seca), por
manera significativa en el modelo, explicando lo que sería importante realizar muestreos en
el 13 % de la variación total de la riqueza, esta la época de lluvias para confirmar los patrones
variable puede ser usada como una medida encontrados, sin embargo debemos mencionar
sintética del tamaño y la diversidad de hábitats que los muestreos en época de lluvias podrían
disponibles (Tejerina-Garro et al., 2005). Sin subestimar las poblaciones de peces debido a
embargo, como esta variable no tiene correla- los grandes volúmenes de agua. La segunda es
ción significativa con la altura (r = -0.20; p > que no se tomaron en cuenta variables como
0.05) parece actuar solo al nivel local (del sitio) el sustrato y la velocidad de la corriente que
y no a la escala del gradiente altitudinal. Así se sabe que actúan sobre la distribución local
mismo, si la hipótesis de diversidad de hábitats de las comunidades de peces (Tejerina-Garro
fuera válida la variable distancia a la fuente de et al., 2005). Sin embargo, estas variables no
colonización (medida inversa a la distancia a la
deberían influir de gran manera ya que en
fuente) debería entrar en el modelo de manera
los arroyos andinos el sustrato y la velocidad
significativa y negativa, debido a que es una
son generalmente homogéneos (sustrato grue-
medida indirecta del aumento del volumen de
so y velocidades altas) (Jacobsen, 2008). Así
agua disponible a lo largo del gradiente longi-
mismo, en este estudio en la selección de los
tudinal. Por tanto, podemos sugerir que esta
sitios se eligieron aquellos con rangos de velo-
hipótesis no tiene validez para los peces. En
cidad y sustrato comparables.
cambio, la variable relacionada a un gradiente
En síntesis, la desaparición gradual de
de severidad en las condiciones físicas (4), i.e.
especies con el incremento de la altura que se
pendiente máxima en el río principal abajo
del sitio, explica 10 % de la variación total de muestra en nuestros resultados, puede expli-
riqueza en el modelo. Las fuertes pendientes carse principalmente por dos hipótesis: (1) la
del río principal a lo largo del gradiente altitu- hipótesis de rigor climático y (2) la hipótesis
dinal, generan barreras físicas que actúan como de severidad de las condiciones físicas del
un filtro severo de colonización de las especies hábitat. Tomando en cuenta factores asociados
abajo/arriba. Las diferencias de variaciones de a estas dos hipótesis, y sin necesidad de referir-
los índices de disimilitud de las comunidades se explícitamente a la altura, se puede explicar
entre las dos cuencas analizadas corroboran la mayor parte de las variaciones de la riqueza
esta hipótesis. En efecto, si bien los valores de peces a lo largo del gradiente altitudinal de
de los índices siguen el mismo patrón en las las dos cuencas estudiadas. El próximo paso
dos cuencas, en la cuenca del río Alto Beni será determinar si el patrón encontrado en este
los valores de βsim son mayores a los de βnes estudio se verifica en otras cuencas tanto en
hasta el rango de altura de 1 100 - 1 300 m, zonas tropicales como templadas. Así mismo,
mientras que en los arroyos que desembocan se podría analizar los aspectos funcionales
en el río Espíritu Santo el rango de altura donde como la ecomorfología de las especies, ya que
el βsim es superado por el βnes es entre 900 a es claro que ciertas características morfológi-
1 100 m. Estos cambios son paulatinos en los cas permiten que algunos grupos superen las
arroyos de la cuenca del río Alto Beni y bruscos barreras y colonicen diferentes zonas en el
en los del Espíritu Santo (Fig. 4), lo cual podría gradiente altitudinal.

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 AGRADECIMIENTOS la colonización y explican los cambios de riqueza en el
gradiente altitudinal.
Los datos de este estudio fueron tomados
Palabras clave: riqueza de especies, Amazonía boli-
en colaboración entre el proyecto AD-BOL-
viana, arroyos de montaña, máximas pendientes en el
F57 de Naciones Unidas, la ULRA y el Institut río principal.
de Recherche pour le Développement (IRD).
Un agradecimiento especial a Pablo Tedesco y
Danny Rejas por la revisión editorial y valiosos REFERENCIAS
comentarios de este manuscrito. Esta investiga- Baselga, A. (2010). Partitioning the turnover and nested-
ción es parte del trabajo de tesis de doctorado ness components of beta diversity. Global Ecology
de E. De La Barra, financiado a través de una and Biogeography, 19, 134-143.
beca doctoral por el IRD. Beketov, M. A. (2009). The Rapoport effect is detected in
a river system and is based on nested organisation.
Global Ecology and Biogeography, 18, 498-506.
RESUMEN Cattaneo, F., Hugueny, B., & Lamouroux, N. (2003).
Synchrony in brown trout, Salmo trutta, population
Los gradientes altitudinales representan un sistema
dynamics: a “Moran effect” on early-life stages.
apropiado para evaluar si existe una relación general
Oikos, 100, 43-54.
entre los patrones de riqueza, variables ambientales, y
los procesos ecológicos que determinan cuantas especies Eigenmann, C. H. (1918). The Pygiidae, a family of
co-ocurren en un área dada. En cuanto a los peces de South American catfishes. Memoirs of the Carnegie
agua dulce en arroyos de montaña la relación prevalente Museum, 7, 259-398.
es un decrecimiento monotónico en riqueza de especies Géry, J. (1977). Characoids of the World. Neptune city:
con la altura. El objetivo de este estudio es evaluar cuatro T.f.h. Publications, Inc. Ltd.
hipótesis que pueden explicar la relación negativa entre la Ibañez, C., Tedesco, P., Bigorne, R., Hugueny, B., Pouilly,
riqueza local de especies de peces y la altura, 1) hipótesis M., Zepita, C., Zubieta, J., & Oberdorff, T. (2007).
de la disminución de la energía disponible 2) hipótesis del Dietary-morphological relationships in fish assem-
aumento del rigor climático 3) hipótesis de la diversidad blages of small forested streams in the Bolivian Ama-
de hábitats e 4) hipótesis de la severidad de las condiciones zon. Aquatic Living Resources, 20, 131-142.
físicas del hábitat que se presentan río arriba, relacionada a
Jacobsen, D. (2008). Tropical high-altitude streams. En D.
las dificultades para colonizar las partes altas de los ríos. Se
Dudgeon (Ed.), Tropical Stream Ecology (pp. 219-
recolectaron peces y macro-invertebrados en 83 sitios entre
256). London, UK: Academic Press.
200 a 4 000 m en dos cuencas en la Amazonía boliviana. La
primera hipótesis fue evaluada mediante regresiones entre Jaramillo-Villa, U., Maldonado-Ocampo, J. A., & Escobar,
la densidad de macro-invertebrados, los peces invertívoros F. (2010). Altitudinal variation in fish assemblage
y la altura. Para evaluar la segunda y tercera hipótesis se diversity in streams of the central Andes of Colombia.
realizó un análisis de regresión múltiple (GLM), entre la Journal of Fish Biology, 76, 2401-2417.
riqueza y varios factores locales y regionales. Se analizó Lomolino, M. (2001). Elevation gradients of species-densi-
también la disimilitud de los ensamblajes de peces sobre ty: historical and prospective views. Global Ecology
el gradiente altitudinal utilizando los índices βsim y βnes. & Biogeography, 10, 3-13.
Se encontró que la riqueza de peces disminuye de manera Lujan, N. K., Jacobsen, D., Winemiller, K. O., Meza, V. V.,
lineal con el aumento de la altura. La densidad de macro- Rimarachín, V., & Arana, M. J. (2013). Aquatic com-
invertebrados aumenta con la altura, contrariamente a la munity structure across an Andes-to-Amazon fluvial
riqueza de peces invertívoros, sugiriendo que la energía no gradient. Journal of Biogeography, 40, 1715-1728.
constituye un factor limitante para la colonización de las
McCain, C. M. (2007). Could temperature and water avai-
especies de peces en zonas altas. El GLM explicó un 86 %
lability drive elevational species richness? A global
de la variación total de la riqueza, con un aporte significa-
case study for bats. Global Ecology and Biogeogra-
tivo de la temperatura del agua, las pendientes máximas en
phy, 16, 1-13.
el río principal y el ancho de río. El βsim presentó valores
altos en niveles de altura bajos, mostrando mayor recambio Miranda-Chumacero, G. (2006). Distribución altitudinal,
de especies entre los sitios cercanos a la fuente de coloni- abundancia relativa y densidad de peces en el Río
zación. Inversamente, el βnes mostró valores mayores en Huarinilla y sus tributarios (Cotapata, Bolivia). Eco-
las partes altas, correspondientes a cambios por pérdida de logía en Bolivia, 41, 79-93.
especies. Estos resultados sugieren que el rigor climático Moya, N., Hughes, R. M., Dominguez, E., Gibon,
junto con la severidad física del hábitat crean barreras a F. M., Goitia, E., & Oberdorff, T. (2011).

168 Rev. Biol. Trop. (Int. J. Trop. Biol. ISSN-0034-7744) Vol. 64 (1): 157-176, March 2016
 Macroinvertebrate-based multimetric predictive Rahel, F. (1991). Fish Assemblager and Habitat Gradients
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Rev. Biol. Trop. (Int. J. Trop. Biol. ISSN-0034-7744) Vol. 64 (1): 157-176, March 2016 169
 APÉNDICE 1
Datos usados para el análisis de regresión múltiple y ubicación geográfica de los sitios

APPENDIX 1
Data used for the multiple regression analysis and geographical position of sites

Distancia a la
Altura Ancho Prof. Temp.
Cuenca Código Y X Riqueza fuente de PMRP
(m) (m) (cm) (°C)
colonización (m)
E. Santo 101BB -17.066316 -65.487335 9 462 5.3 16.9 22.67 159 365 0.020
E. Santo 102E -16.845942 -65.332116 18 218 6.5 32.1 24.83 114 878 0.003
E. Santo 200B -16.994060 -65.333645 17 250 6.1 25.3 24.54 151 971 0.003
E. Santo 200F -16.976110 -65.361294 11 286 6.9 24.2 24.21 144 952 0.003
E. Santo 316B -17.010812 -65.450138 20 333 6.9 22.1 23.80 151 435 0.040
E. Santo 319C -17.003206 -65.583122 6 427 4.7 21.6 22.98 169 305 0.030
E. Santo MAB01 -17.233861 -66.075194 1 4 000 2.2 17.5 4.85 269 517 0.080
E. Santo MAB02 -17.268618 -65.880052 1 3 251 5.5 13.5 6.53 228 443 0.110
E. Santo MAB03 -17.370483 -65.821870 1 3 277 4.0 9.0 6.46 233 573 0.110
E. Santo MAB04 -17.133023 -66.144139 2 3 708 6.0 16.5 5.37 267 539 0.110
E. Santo MAB05 -17.192361 -65.798702 2 1 852 7.8 22.7 12.69 225 228 0.110
E. Santo MAB06 -17.212762 -65.825738 2 1 971 4.0 40.0 12.01 240 128 0.110
E. Santo MAB07 -17.203677 -65.857144 1 2 320 6.0 24.6 10.19 222 379 0.110
E. Santo MAB08 -17.211638 -65.820238 1 1 892 9.1 51.5 12.46 219 290 0.110
E. Santo MAB09 -17.187972 -65.754755 2 1 914 4.2 24.5 12.33 215 930 0.110
E. Santo MAB10 -17.185262 -65.746250 3 1 877 3.0 30.8 12.54 214 914 0.110
E. Santo MAB11 -17.133842 -65.701930 3 1 120 4.3 32.0 17.46 196 851 0.090
E. Santo MAB12 -17.060425 -65.646001 8 628 10.9 41.1 21.28 186 000 0.070
E. Santo MAB13 -16.998287 -65.598468 7 462 3.6 26.8 22.67 172 358 0.040
E. Santo MAB14 -17.003206 -65.583122 4 445 3.8 17.3 22.82 169 305 0.030
E. Santo MAB15 -17.022063 -65.523561 7 361 6.7 33.3 23.55 160 614 0.030
E. Santo MAB16 -17.010770 -65.450231 9 331 8.6 47.2 23.82 151 440 0.040
E. Santo MAB17 -17.133842 -65.701930 1 975 1.5 24.3 18.54 196 851 0.090
E. Santo MAB18 -17.015849 -65.652686 6 600 9.3 18.0 21.51 180 539 0.080
E. Santo MAB19 -17.015008 -65.548269 9 389 3.2 35.0 23.31 163 221 0.060
E. Santo MAB20 -17.087436 -65.675690 5 811 3.0 10.0 19.80 190 612 0.090
E. Santo MAB21 -17.007969 -65.558547 7 394 7.9 18.0 23.26 165 292 0.040
E. Santo MAB22 -17.060580 -65.482959 8 425 9.7 44.8 22.99 159 312 0.020
E. Santo MAB23 -17.004382 -65.639527 5 480 2.9 24.9 22.52 177 130 0.050
Alto Beni 11-30 -15.551749 -67.305848 13 460 2.5 19.2 22.69 174 438 0.010
Alto Beni 11-35 -16.067253 -67.158944 4 743 3.7 13.4 20.34 261 226 0.020
Alto Beni 11-36 -16.068833 -67.114628 3 761 5.1 32.4 20.20 262 627 0.020
Alto Beni 11-46 -15.340906 -67.183842 14 629 7.5 33.1 21.27 184 861 0.001
Alto Beni 11-47 -15.348054 -67.176023 10 610 4.2 16.7 21.43 186 352 0.001
Alto Beni 11-48 -15.356802 -67.163961 10 714 4.1 26.4 20.58 188 278 0.001
Alto Beni 11-50 -15.412237 -67.334032 17 430 3.8 23.7 22.95 152 845 0.001
Alto Beni 11-61 -15.760824 -67.062462 8 555 2.0 17.7 21.89 215 042 0.002
Alto Beni 11-03 -15.913369 -67.235418 9 563 5.9 26.8 21.82 235 997 0.050
Alto Beni 11-04 -15.941461 -67.216463 9 594 5.1 20.1 21.56 240 449 0.010
Alto Beni 11-14 -16.252853 -67.116542 7 810 3.4 18.3 19.81 288 930 0.010
Alto Beni 11-22 -16.262617 -67.379742 18 406 4.7 18.0 23.16 321 022 0.010
Alto Beni 11-25 -15.434809 -67.453351 11 300 2.0 32.8 24.09 143 937 0.001

170 Rev. Biol. Trop. (Int. J. Trop. Biol. ISSN-0034-7744) Vol. 64 (1): 157-176, March 2016
 APÉNDICE 1 (Continuación) / APPENDIX 1 (Continued)
Distancia a la
Altura Ancho Prof. Temp.
Cuenca Código Y X Riqueza fuente de PMRP
(m) (m) (cm) (°C)
colonización (m)
Alto Beni A 01 -16.469055 -67.482885 2 1 529 6.5 19.1 14.66 346 138 0.010
Alto Beni A 02 -16.428563 -67.467272 4 1 248 4.0 24.3 16.55 341 065 0.010
Alto Beni A 03 -16.420174 -67.543183 3 1 545 3.2 9.9 14.56 346 578 0.010
Alto Beni A 04 -16.384676 -67.518787 4 1 453 2.0 13.0 15.16 345 915 0.010
Alto Beni A 05 -16.328365 -67.555536 4 1 254 1.9 14.9 16.51 352 197 0.100
Alto Beni A 06 -16.339105 -67.585043 8 1 096 2.0 12.2 17.64 352 523 0.010
Alto Beni A 07 -16.283702 -67.640728 4 1 449 3.6 16.5 15.18 354 703 0.020
Alto Beni A 08 -16.260728 -67.643167 3 1 524 2.2 10.7 14.69 353 619 0.020
Alto Beni A 11 -15.937407 -67.467769 4 849 1.9 12.9 19.51 249 027 0.010
Alto Beni A 12 -15.937328 -67.474589 12 806 4.3 20.3 19.84 247 649 0.010
Alto Beni A 13 -15.805305 -67.490144 5 758 2.0 9.7 20.22 239 092 0.010
Alto Beni A 14 -15.793384 -67.512317 8 728 3.0 21.6 20.46 240 215 0.010
Alto Beni A 16 -15.731600 -67.512310 5 882 2.6 13.2 19.25 253 852 0.010
Alto Beni A 17 -15.719291 -67.519127 8 892 3.8 21.1 19.17 255 460 0.010
Alto Beni A 18 -15.533449 -67.386259 13 389 4.7 28.4 23.31 162 395 0.001
Alto Beni A 19 -15.505486 -67.422399 11 406 2.3 17.2 23.16 155 182 0.001
Alto Beni A 20 -15.490421 -67.432719 16 376 4.5 28.3 23.42 153 781 0.005
Alto Beni A 21 -15.454633 -67.448466 15 387 2.7 20.2 23.32 148 325 0.002
Alto Beni A 22 -15.642238 -67.160558 16 422 4.7 18.9 23.02 194 714 0.010
Alto Beni A 23 -15.674022 -67.130995 19 450 7.1 17.4 22.78 199 939 0.002
Alto Beni A 24 -15.731651 -67.049740 10 483 5.9 15.8 22.49 213 095 0.002
Alto Beni A 25 -16.482216 -67.374614 4 1 340 3.7 16.3 15.92 342 113 0.010
Alto Beni A 26 -16.597569 -67.292400 8 1 163 6.7 20.6 17.15 350 009 0.010
Alto Beni A 27 -16.758185 -67.233333 2 1 986 2.4 11.5 11.93 372 771 0.010
Alto Beni A 28 -16.751512 -67.229998 2 1 905 4.7 13.0 12.38 372 400 0.010
Alto Beni A 31 -16.702898 -67.153885 3 1 409 2.7 16.9 15.45 360 418 0.010
Alto Beni A 33 -16.702898 -67.153885 2 1 470 2.2 7.9 15.05 360 418 0.010
Alto Beni A 38 -16.400829 -67.633630 2 1 253 2.1 11.2 16.52 362 590 0.020
Alto Beni A 39 -16.417256 -67.698434 2 1 348 3.4 19.7 15.86 370 028 0.020
Alto Beni A 47 -15.779049 -67.444881 7 866 4.0 16.2 19.37 249 113 0.010
Alto Beni A 51 -15.750213 -67.494790 15 482 6.8 18.6 22.50 251 205 0.010
Alto Beni A 52 -15.819026 -67.595894 8 574 2.4 15.1 21.73 224 037 0.010
Alto Beni A 54 -16.281061 -67.651655 5 1 456 4.1 27.1 15.14 355 880 0.020
Alto Beni A 55 -16.287864 -67.573185 8 1 072 7.3 21.9 17.82 346 915 0.020
Alto Beni A 56 -16.275425 -67.549810 6 1 017 6.5 26.6 18.22 340 923 0.020
Alto Beni A 60 -15.956755 -67.195032 11 629 5.7 14.3 21.27 245 605 0.010
Alto Beni A 62 -16.107052 -67.199270 11 717 4.4 21.0 20.55 267 645 0.030
Alto Beni A 63 -16.163392 -67.135314 6 988 3.3 12.3 18.44 280 348 0.010
Alto Beni A 65 -16.259116 -67.248761 11 785 6.3 15.5 20.01 298 203 0.010
Alto Beni A 66 -16.292553 -67.286442 8 796 3.6 10.6 19.92 305 338 0.010
Alto Beni A 73 -15.831532 -67.572634 16 572 7.3 16.1 21.74 227 022 0.001

PMRP: Pendientes máximas en el río principal.

PMRP: Maximum slopes in the river mainstem.

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 APÉNDICE 2
Esquema de la asignación de valores de pendiente en el río principal

APPENDIX 2
Diagram explaining how maximum slopes in the river mainstem were calculated
(Archivo de imagen “Apéndice 2”)

Dirección del agua

Valor más alto

de este tramo 100 m

(Altura)
PMRP
100 m

(Altura) Puntos de colecta

100 m

APÉNDICE 3
Lista de las especies de peces registradas en las dos cuencas

APPENDIX 3
List of species sampled in the two river basins

Cuencas
Orden Familia Especie Código
Alto Beni E. Santo
Characiformes Anostomidae Leporinus friderici Lef x
Leporinus striatus Les x
Characidae Acrobrycon ipanquianus Aci x x
Astyanacinus multidens Asm x x
Astyanax abramis Asa x x
Astyanax lineatus Asl x x
Bryconacidnus ellisi Bre x
Bryconamericus bolivianus Brb x
Cheirodon sp. Che x
Creagrutus beni Crb x x
Creagrutus pearsoni Crp x x
Gephyrocharax cf. major Gem x
Gephyrocharax chaparae Gec x
Hemibrycon beni Heb x
Hemibrycon jelskii Hej x x
Hemigrammus lunatus Hel x
Hyphessobrycon sp. Hyp x
Knodus spp. Kno x x
Moenkhausia sanctaefilomenae Mos x
Monotocheirodon paersoni Mop x

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 APÉNDICE 3 (Continuación) / APPENDIX 3 (Continued)
Cuencas
Orden Familia Especie Código
Alto Beni E. Santo
Odontostilbe dierythrura Odd x x
Phenacogaster cf. pectinatus Php x
Prodontocharax melanotus Prm x x
Serrapinnus sp. Ser x
Tyttocharax cf. madeirae Tym x
Crenuchidae Characidium bolivianum Chb x x
Characidium sp.1 Ch1 x
Characidium sp.2 Ch2 x
Curimatidae Steindachnerina dobula Std x
Steindachnerina guentheri Stg x
Erythrinidae Hoplias gr. malabaricus Hom x x
Parodontidae Parodon sp. Par x x
Prochilodontidae Prochilodus nigricans Prn x
Perciformes Cichlidae Aequidens sp. Aeq x
Bujurquina sp. Buj x x
Cichlasoma boliviense Cib x
Crenicichla spp. Cre x x
Siluriformes Callichthyidae Callichthys callichthys Cac x
Heptapteridae Cetopsorhamdia spp. Cet x x
Heptapterus sp. Hep x
Imparfinis cf. stictonotus Ims x
Pimelodella spp. Pim x x
Rhamdia quelen Rhq x x
Ancistrus spp. Anc x x
Loricariidae Astroblepus spp. Ast x x
Crossoloricaria cf. bahuaja Cob x
Farlowella cf. oxyrryncha Fao x
Hypostomus bolivianus Hyb x
Hypostomus gr. cochliodon Hyp x
Hypostomus levis Hyl x
Rineloricaria lanceolata Ril x x
Pseudopimelodidae Batrochoglanis raninus Bar x
Microglanis cf. poecilus Mip x
Trichomycteridae Ituglanis amazonicus Ita x
Trichomycterus spp. Tri x x
Synbranchiformes Synbranchidae Synbranchus marmoratus Sym x x

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 APÉNDICE 4
Relación (Lowess con factor de alisamiento = 0.7) independiente entre la riqueza y las principales variables ambientales:
pendientes máximas en el río principal (A), temperatura del agua (B) y ancho de río (C)

APPENDIX 4
Relationships (Lowess smoothing O.7) between local fish species richness and the three major environmental variables:
maximum slopes in the river mainstem (A), water temperature (B) and mean stream width (C)

1.5 1.5 1.5

A B C

1.0 1.0 1.0

Riqueza (log)

0.5 0.5 0.5

0 0 0
0 0.01 0.02 0.03 0.04 0.05 0.6 0.7 0.8 0.9 1.0 1.1 1.2 1.3 1.4 0 0.5 1.0 1.5
Pendiente (log) Temperatura (log) Ancho (log)

APÉNDICE 5
Relación entre la altura y (A) la densidad de macro-invertebrados (lineal), y (B) la riqueza de peces invertívoros
(Lowess con factor de alisamiento = 0.7)

APPENDIX 5
Relationships between altitude and (A) local macro-invertebrates density (linear) and (B) local invertivorous
fish species richness (Lowess smoothing O.7)

15 2000
A B
Densidad de Macro-invertebrados (Ind-m2)
Riqueza de peces invertívoros

1500
10

1000

5
500

0 0
0 1000 2000 3000 4000 5000 0 550 1100 1650 2200
Altura (m)

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 APÉNDICE 6
Esquema de las pendientes máximas en el río principal como barreras a la colonización de los peces
y su relación con el gradiente altitudinal

APPENDIX 6
Diagram explaining how maximum slopes in the river mainstem act as barriers to colonization
for fishes along the altitudinal gradient

Pool potencial de
Pendiente en el río principal

colonizadores

Pendientes máximas como

barrera a la colonización

Puntos de colecta

Altura

APÉNDICE 7
Correlación entre las densidades locales de cada especie y la altura

APPENDIX 7
Correlation between each fish species local density and altitude

Especies Correlación Spp/Altura Especies Correlación Spp/Altura

Acrobrycon ipanquianus -0.02 Characidium sp. -0.27
Aequidens sp. -0.15 Cheirodon sp. -0.13
Ancistrus sp. -0.01 Cichlasoma boliviense -0.19
Astroblepus sp.* 0.50 Creagrutus beni -0.40
Astyanacinus multidens -0.21 Creagrutus pearsoni -0.18
Astyanax abramis -0.41 Crenicichla sp. -0.37
Astyanax lineatus -0.33 Crossoloricaria cf. bahuaja -0.20
Bryconacidnus ellisi* 0.08 Farlowella cf oxyrryncha -0.11
Bryconamericus bolivianus -0.21 Gephyrocharax cf. major -0.16
Bujurquina sp. -0.19 Gephyrocharax chaparae -0.19
Callichthys callichthys -0.11 Hemibrycon beni* 0.11
Cetopsorhamdia sp. -0.20 Hemibrycon jelskii -0.31
Characidae sp. -0.11 Hemigrammus lunatus -0.18
Characidium bolivianum -0.33 Hoplias gr. malabaricus -0.29
Characidium sp. -0.31 Hyphessobrycon sp. -0.27

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 APÉNDICE 7 (Continuación) / APPENDIX 7 (Continued)

Especies Correlación Spp/Altura Especies Correlación Spp/Altura

Hypostomus bolivianus -0.27 Phenacogaster cf. pectinatus -0.19
Hypostomus gr. cochliodon -0.17 Pimelodella sp. -0.33
Hypostomus levis -0.26 Prochilodus nigricans -0.22
Imparfinis cf. Stictonotus -0.27 Prodontocharax melanotus -0.10
Ituglanis amazonicus -0.15 Rhamdia quelen -0.33
Knodus sp. -0.27 Rineloricaria lanceolata -0.29
Leporinus friderici -0.11 Serrapinnus sp. -0.18
Leporinus striatus -0.27 Steindachnerina dobula -0.15
Microglanis sp. -0.19 Steindachnerina guentheri -0.15
Moenkhausia sanctaefilomenae -0.18 Synbranchus marmoratus -0.30
Monotocheirodon pearsoni -0.08 Trichomycterus sp.* 0.27
Odontostilbe dierythrura -0.38 Tyttocharax cf madeirae -0.20
Parodon sp. -0.27

* Densidad de especies que muestran correlaciones positivas con la altura.

* Species density showing positive correlation with altitude.

APÉNDICE 8
Perfiles longitudinal-altitudinal trazados por los ríos principales de cada una de las dos cuencas

APPENDIX 8
Altitudinal profile of the river mainstem for both drainages

1962
Alto Beni
1500
(m)

1000

348
25 50 75 100 125 150 175 200 236
Km
1964
Espíritu Santo
1500

1000
(m)

500

219
25 50 75 100
Km

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