ISSN Impreso: 0034-7744 ISSN electrónico: 2215-2075

Colonización de macroinvertebrados acuáticos en tres tipos

de sustratos artificiales, en un río tropical
Francisco Quesada-Alvarado1 & Darha Solano-Ulate2
1. Instituto Regional de Estudios en Sustancias Tóxicas (IRET), Universidad Nacional, Campus Omar Dengo, Heredia,
Costa Rica; [email protected]
2. Universidad de Costa Rica, Escuela de Biología, San Pedro, 11501-2060, San José, Costa Rica; [email protected]

Recibido 23-IV-2019. Corregido 07-VII-2020. Aceptado 31-VIII-2020.

ABSTRACT: Aquatic macroinvertebrate colonization on three artificial substrates, in a tropical river.

Introduction: Different methodologies exist for sampling aquatic macroinvertebrates, however, some of these
(e.g., kick-net, Surber) are not well suited for deep, contaminated rivers or rivers with presence of crocodiles,
which represent a risk to the person who must take the sample. One alternative is to use artificial substrates. The
use of artificial substrates to evaluate the aquatic macroinvertebrate biodiversity in wetlands has been studied
previously in Costa Rica, but no research has been conducted to determine which types of substrates are most
effective. The present study aimed to evaluate the effectiveness of three artificial substrates (i.e., stones, leaves
and wood). Methods: Samples of the three substrates were taken bi-monthly between 2013 and 2017 in four
sites of the Parismina River. A Kruskal-Wallis test was applied to determine differences between the macroin-
vertebrate abundance among substrate type. Beside to determine if there is a difference between substrates per
site, a two-way PERMANOVA test was applied and a multiple correspondence analysis was used to correlate the
substrate type with the macroinvertebrate community. Results: A total of 1  159 organisms were collected, with
Diptera and Ephemeroptera being the most abundant. Wood and leaves were the substrates with greatest biodi-
versity and abundance of organisms; in addition the two sites with greatest vegetation were the most diverse.
Conclusions: Most of the organisms were registered on any of the three types of artificial substrates, thus we
recommend the joint use of the three types of substrates for biomonitoring or taxa richness studies.

Keywords: Insecta; non-wadeable river; colonization; aquatic insects; lowland river.

Quesada-Alvarado, F., & Solano-Ulate, D. (2020). Colonización de macroinvertebrados

acuáticos en tres tipos de sustratos artificiales, en un río tropical. Revista de Biología
Tropical, 68(Supl. 2), S68-S78.

La composición del sustrato es una de principalmente sustratos rocosos y heterogé-

las características principales que determina neos, mientras que en las cuencas bajas se
el ensamblaje de macroinvertebrados dulcea- suelen observar sustratos arenosos o lodosos
cuícolas en un cuerpo de agua, debido a las inestables para el asentamiento de los organis-
diferentes preferencias y adaptaciones de los mos bentónicos (Vannote, Minshall, Cumm-
organismos a este. Así, se espera encontrar ins, Sedell, & Cushing, 1980; Phillips, 2003).
cambios en dichos ensamblajes según se modi- Aunado a esto, los ríos de cuencas bajas se
fican las características geomorfológicas del caracterizan generalmente por tener un cauce
río, desde la cuenca alta hasta la cuenca baja ancho y profundo que dificulta la recolecta de
(Czerniawska-Kusza, 2004; Duan, Wang, & macroinvertebrados acuáticos presentes en los
Tian, 2008). En la cuenca alta se observan microhábitats alejados de la ribera (De Pauw,

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Roels, & Fontoura, 1986; Hernández, Rueda, ser recomendado para estudios de biomonito-
Tapia, & Martínez-López 1998; Boothroyd & reo (De Pauw et al., 1986; Czerniawska-Kusza,
Dickie, 2010). 2004). Sin embargo, hay una gran variedad
Entre otras dificultades o riesgos para de materiales que podrían ser utilizados como
la recolecta de macroinvertebrados acuáticos sustrato, algunos estudios han evaluado el uso
en las cuencas bajas, se destacan los flujos de láminas de acrílico, canicas y plásticos,
altos de caudal, presencia de contaminantes, obteniendo resultados favorables en la coloni-
la composición del lecho, la irregularidad del zación de organismos (De Pauw, Lambert, Van
fondo y la presencia de cocodrilos (en regiones Kenhove, & Bij De Vaate, 1994; Czerniawska-
tropicales; Hernández et al., 1998). Debido a Kusza, 2004). No obstante, el uso simultáneo
estas circunstancias, es necesaria la implemen-
de diferentes materiales, tanto orgánicos como
tación de técnicas que permitan recolectar los
inorgánicos, para la construcción de los sustra-
macroinvertebrados acuáticos disminuyendo
tos artificiales ha resultado más efectivo pues
el riesgo para el investigador. Entre las técni-
cas utilizadas en este tipo de cuerpos de agua, otorga diversidad de microhábitats para ser
está la aplicación de sustratos artificiales. Esta colonizados por un mayor número de macroin-
metodología consiste en colocar en el punto de vertebrados (De Pauw et al., 1986; Pashkevich
muestreo trampas compuestas por elementos & Pavluk, 1996; Phillips, 2003; Molokwu et
naturales o artificiales, contenidos en bolsas al., 2014, Leite-Rossi, Nunes, & Trivinho-Stri-
o cajas con agujeros que permiten la entrada xino, 2015; Milesi, Dolédec, & Melo, 2016).
y colonización de los organismos al sustrato Los estudios con sustratos artificiales en
elegido (De Pauw et al., 1986; Saliu & Ovuo- ríos de cuenca baja han sido realizados princi-
rie, 2006). Finalizado el período óptimo de palmente en regiones templadas y subtropica-
30 a 40 días, las trampas se retiran para el les, donde en algunos países la metodología se
conteo e identificación de los organismos que utiliza para el monitoreo biológico de la calidad
colonizaron (Hilsenhoff, 1969; Boothroyd & del agua (De Pauw et al., 1994; Czerniawska-
Dickie, 2010). Kusza, 2004; Boothroyd & Dickie, 2010).
Los sustratos artificiales presentan la ven- Adicionalmente, en la región tropical se han
taja de permitir la estandarización de variables llevado a cabo investigaciones recientes que
como la oferta de sustratos en el cauce, para han probado la importancia de la heteroge-
realizar un análisis comparativo de diferentes neidad de microhábitats en la colonización de
secciones de una cuenca, o incluso, entre cuen- macroinvertebrados (Molokwu et al., 2014,
cas independientes, al homogenizar los tipos Leite-Rossi et al., 2015; Milesi et al., 2016).
de microhábitats evaluados. Así, las muestras
En Costa Rica, la metodología de sustratos
obtenidas están asociadas en primera instancia
artificiales se ha utilizado en pocos estudios en
a la calidad del agua en el sitio, y no a la dis-
los que únicamente se ha empleado el sustrato
ponibilidad del microhábitat (Meier, Penrose,
& Polakf, 1979; Mirto & Danovaro, 2004; rocoso (Trama et al., 2009), por lo que resulta
Boothroyd & Dickie, 2010). importante analizar la influencia de otros sus-
El tipo de sustrato comúnmente utilizado tratos, principalmente orgánicos, en la coloni-
es el rocoso, mediante el uso de ladrillos o zación de los macroinvertebrados debido a la
bloques de concreto, pues ofrece una rugosidad aplicabilidad que tiene esta metodología en el
adecuada para formar refugios para los organis- monitoreo de ríos de cuenca baja. El objetivo de
mos. Además, permiten la estimación de densi- esta investigación fue evaluar la efectividad de
dades al proporcionar un área de colonización tres tipos de sustratos artificiales en la coloni-
conocida (Trama, Rizo, & Springer, 2009). zación de macroinvertebrados dulceacuícolas,
Este sustrato ha mostrado ser efectivo y suele en la cuenca baja del río Parismina, Costa Rica.

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 MATERIALES Y MÉTODOS varió entre los 0.8 m y 3 m, según estación del
año). En cada sitio se colocó un total de tres
Sitio de estudio: Los muestreos se reali- réplicas por tipo de sustrato artificial, separadas
zaron de manera bimensual entre los años 2013 por 50 m de distancia entre sí (150 m de dis-
y 2017, en el río Parismina, en el sector del tancia total) y por un periodo de 30 días, para
Silencio, Guácimo, Limón, Costa Rica. El área promover la colonización (Trama et al., 2009),
de estudio comprende la cuenca baja del río, el luego del cual se retiraron de forma manual,
cual, se considera como un río estable durante halando la cuerda lentamente y depositándolos
las cuatro épocas del año (seca, lluviosa y tran- inmediatamente en bandejas para evitar la pér-
siciones), debido a que el canal tiene forma de dida de individuos (no se pudo introducir una
U y el fondo está compuesto por arena y limo. red o malla para extraer los sustratos debido a
Por lo tanto, los muestreos se llevaron a cabo la presencia de ramas y raíces sumergidas) .
en transporte acuático. El tramo muestreado Posteriormente, se colocaron en bolsas
se encuentra entre los 16 y los 10 msnm; y plásticas, para ser transportadas al labora-
presenta variaciones en cuanto a la composi- torio y realizar la búsqueda manual de cada
ción de la vegetación de ribera, que va desde organismo. Los individuos extraídos se depo-
vegetación nula, mezcla entre árboles y pas- sitaron en frascos de vidrio y se preservaron
tizal y bosque en ambas márgenes. El estudio en etanol al 80 % para su identificación a la
se desarrolló en los sitios del río denominados menor categoría taxonómica posible, usando
Silencio (10°14’32.42”N & 83°29’43.24”W), las claves taxonómicas de Courtney & Merritt
Desanti (10°15’52.93”N & 83°29’4.63”W), (2008), White & Rougley (2008), Flowers &
Jiménez (10°17’20.30”N & 83°28’17.91”W) De la Rosa (2010), Ramírez (2010), Springer
y Quebrada Seca (Q.S) (10°17’27.72”N & (2010), mientras que Oligochaeta, Nematoda e
83°26’42.30”W). El sitio Silencio se carac- Hydrachnidia se identificaron a nivel de orden
teriza por poseer una menor perturbación en a través de Roldán (1998).
el bosque de ribera, mientras los sitios de
Desanti y Jiménez, cuentan con una perturba- Análisis estadístico: Para evaluar la
ción media, principalmente por la presencia de diversidad y equitatividad del ensamblaje de
potreros. Por último, el sitio Quebrada Seca, macroinvertebrados acuáticos, según cada tipo
con alta perturbación en su ribera, sin presencia de sustrato se calculó el índice de Shannon-
de árboles y una matriz de potreros. Wiener y la dominancia a través del índice
de Simpson. Debido a que la abundancia
Metodología: En los cuatro sitios de de macroinvertebrados acuáticos por tipo de
muestreo, se emplearon tres tipos de sustratos sustrato no presentó distribución normal, se
artificiales compuestos por (1) hojas de sota- realizó una prueba Kruskal-Wallis, para deter-
caballo (Zygia longifolia; peso total de 20 g), minar si existían diferencias entre la cantidad
(2) madera de sotacaballo (120 g) y (3) canto de individuos registrados por tipo de sustrato
rodado (310 g). La madera y las piedras fueron y por sitio de muestreo, seguido por la prueba
lavadas, para eliminar presencia de contami- Holm post-hoc para determinar cuáles medias
nantes, mientras que las hojas se adquirieron diferían entre ellas. Además, para determinar
de los árboles del propio margen del río. Cada si existe una diferencia entre los sustratos por
material se introdujo en una bolsa de malla con sitio, se aplicó una prueba PERMANOVA de
0.6 cm de luz de poro (para permitir la entra- dos vías. Por último, se realizó un análisis de
da de distintas tallas de macroinvertebrados correspondencia múltiple (ACM), para deter-
acuáticos), se ataron de forma independiente minar la asociación de cada género o familia
con una cuerda de nylon de 1.5 m de largo y se de macroinvertebrados acuáticos a un tipo de
sumergieron (la profundidad del río Parismina sustrato (madera, hojas o piedra).

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 RESULTADOS tuvieron valores similares respecto al índice de
Shanon-Wiener y el de Dominancia. Aun así,
Un total de 1 159 individuos fueron reco- se encontró que los sustratos madera y hojas
lectados, pertenecientes a 52 géneros de 29 albergan una mayor cantidad de organismos
familias, representados en 12 órdenes. Los que el sustrato piedra, mientras que, entre los
órdenes Diptera y Ephemeroptera mostraron sustratos madera y hojas la cantidad de orga-
mayor abundancia de organismos en los tres nismos resulta similar (Kruskal-Wallis: 10.15;
sustratos artificiales, mientras que Hemip- P < 0.05) (Fig. 2 A; Tabla 1).
tera y Megaloptera presentaron una menor En el sitio Silencio se obtuvo el mayor
abundancia (Fig. 1). La familia Chironomidae valor dentro del índice de Shannon-Weiner,
(Diptera), y los géneros Tricorythodes sp. así como la mayor abundancia. Sin embargo,
(Ephemeroptera: Leptohyphidae) y Farrodes los cuatro sitios evaluados presentaron valores
sp. (Ephemeroptera: Leptophlebiidae) fueron similares de diversidad y sin una clara domi-
los taxa más abundantes. nancia entre los géneros encontrados (Tabla 1).
En cuanto a la abundancia por sustratos, La abundancia de organismos registra-
la madera de sotacaballo albergó la mayor can- dos difirió significativamente entre los sitios.
tidad de taxa y la mayor abundancia, mientras Silencio y Jiménez presentaron mayores abun-
que, el sustrato de piedras obtuvo el menor dancias respecto a Quebrada Seca y Desanti
registro, tanto en riqueza como en abundan- (Kruskal-Wallis: 10.15; P < 0.05; Fig. 2 B). No
cia (Tabla 1). Sin embargo, los tres sustratos obstante, no hubo diferencia en la abundancia

Fig. 1. Abundancia total a nivel de orden de macroinvertebrados acuáticos recolectados en los tres tipos de sustratos
artificiales, en los cuatro sitios de muestreo en el Río Parismina, entre los años 2013 y 2017.
Fig. 1. Total abundance at the level of order of aquatic macroinvertebrates collected in three types of artificial substrates, in
four sampling sites in the Parismina River, between the years 2013 and 2017.

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Fig. 2. Abundancia media de macroinvertebrados acuáticos registrados por tipo de sustrato (A), y por sitio (B), en el río
Parismina, Costa Rica, entre los años 2013-2017.
Fig. 2. Average abundance of aquatic macroinvertebrate registered by type of substrate (A), and by site (B), Parismina River,
between the years 2013 and 2017.

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 TABLA 1
Número de taxa, abundancia e índices de diversidad de macroinvertebrados acuáticos,
para en tres sustratos artificiales colocados en el río Parismina, entre los años 2013-2017

TABLE 1
Abundance and diversity index of aquatic macroinvertebrates in three artificial substrates in Parismina River,
between the years 2013 and 2017

Sustratos Sitios
Hojas Madera Piedra Desanti Jiménez Quebrada Seca Silencio
Taxa 37 42 29 24 27 30 45
Abundancia 363 494 196 156 184 200 268
Shannon-Wiener 3.061 3.133 2.889 2.051 2.097 2.142 2.343
Dominancia 0.065 0.064 0.076 0.272 0.272 0.268 0.263

entre los sustratos por sitio (Permanova, F = efectiva para la evaluación de la estructura de
-11.509, p = 0.99). los ensamblajes de macroinvertebrados acuá-
El ACM indicó que la varianza entre los ticos en sitios con acceso restringido. De los
tres tipos de sustratos y los géneros puede ser parámetros estudiados, la abundancia fue la
explicada por los 2 primeros ejes en un 100% característica que mejor diferenció los ensam-
(66.3% primer eje y 33.7% segundo eje). El bles, no siendo así la diversidad. La similitud
primer eje presentó una relación positiva con en la diversidad podría deberse a que las condi-
los sustratos hojas (0.51) y roca (0.20) y nega- ciones de hábitat y alteraciones son uniformes
tiva para el sustrato madera (-0.37). Mientras en el tramo del río estudiado, por lo que no se
que, el segundo eje presentó una relación posi- reflejó la desaparición de organismos sensibles,
tiva para el sustrato roca (0.62) y negativa para ni dominancia de organismos tolerantes.
los sustratos hojas (-0.21) y madera (-0.07). Los sustratos artificiales se colonizaron
Algunos géneros tales como, Traverella (Ephe- por una variedad de familias y géneros, sin
meroptera: Leptophlebiidae), Maccaffertium embargo, la familia más abundante fue Chiro-
(Ephemeroptera: Heptageniidae), Oecetis nomidae. Algunos representantes de la familia
(Trichoptera: Leptoceridae) y Polycentropus Chironomidae se caracterizan por la capacidad
(Trichoptera: Polycentropodidae), presentaron de establecerse en una gran variedad de hábi-
tats y en distintas condiciones de la calidad
una asociación con el sustrato tipo roca. Los
del agua y entorno (Griffith, Kaufmann, Her-
géneros Smicridea y Macronema (Trichopte-
lihy, & Hill, 2001; Hedrick et al., 2010; Silva,
ra: Hydropsychidae), Corydalus (Megaloptera:
Ruiz, Bochini, & Moreira, 2008; Wagner et al.,
Corydalidae) y Macrelmis (Coleoptera: Elmi-
2008). Similarmente, el género Tricorythodes
dae), presentaron mayor asociación con el sus-
sp. (Ephemeroptera: Letohyphidae) se registró
trato tipo hojas. Mientras que, el sustrato tipo
durante todos los muestreos realizados. Esto
madera fue seleccionado por algunos géneros
podría atribuirse a que, son organismos tole-
como, Farrodes (Ephemeroptera: Leptophle- rantes a las perturbaciones del hábitat y pueden
biidae), Callibaetis, Americabaetis (Epheme- sobrevivir en ríos con alta carga de sedimentos
roptera: Baetidae) y la especie Melanoides (Mesa, 2010). El tercer género más abundante
tuberculata (Mollusca: Thiaridae) (Fig. 3). fue Farrodes (Ephemeroptera: Leptophlebii-
dae). Su flexibilidad alimentaria podría ser una
DISCUSIÓN de las razones por las cuales se distribuyó tan
ampliamente; este género se alimenta raspando
En el presente estudio se halló que el y filtrando (Polegatto & Froehlich, 2003), por
uso de sustratos artificiales es una técnica lo que sacan provecho al colonizar los sustratos,

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Fig. 3. Análisis de correspondencia múltiple, para los géneros y algunas familias de macroinvertebrados acuáticos según un
sustrato artificial, en la cuenca baja del río Parismina. Entre los años 2013 y 2017.
Fig. 3. Multiple correspondence analysis to genera and families of aquatic macroinvertebrates according to an artificial
substrate, in Parismina River, Costa Rica. Between the years 2013 and 2017.

ya que pueden raspar el biofilm que se produce a los sustratos artificiales colocados. Mientras
o bien en época lluviosa filtrar los sedimentos que la baja abundancia en Hemiptera pudo
que acarrea el río, mientras permanecen en un deberse a que estos organismos son nadadores
sustrato estable sin ser arrastrados. Por otro activos y no suele aferrarse a un tipo de sustrato
lado, la baja abundancia de organismos como (Zettel, Nieser, & Polhemus, 1999).
Corydalus sp. (Megaloptera: Corydalidae; úni- La valores cercanos entre sí del índice
camente dos registros) durante el muestreo, se de Shannon y de dominancia, dan a entender
puede deber a que esta larva prefiere los hábitat que las condiciones de hábitat son similatres
rápidos con presencia de canto rodado y roca en el tramo del río estudiado, por lo que no
y no es común registrarlos en ríos de cuencas se observó familias y géneros en común entre
bajas con fondo arenoso (Cover & Resh, 2007). los sitios de muestreo y sin dominancia de
Por lo que se puede tratar de un caso de arrastre un organismo sobre otros. En ríos alterados
por deriva, presencia de una pequeña población por contaminación o modificación del cauce
en el sector de Silencio donde se obtuvo el y ribera, suelen dominar organismos toleran-
registro, o bien, que las larvas no son afines tes a este tipo de modificaciones tales como

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el género Chironomus y la familia Hydrobiidae y riqueza, en comparación con los otros dos,
(Al-shami et al., 2011; Benetti, Perez-Bilbao, & éste también genera espacios intersticiales,
Garrido, 2012). por lo tanto, es un hábitat disponible para que
Los sustratos artificiales compuestos de algunos macroinvertebrados acuáticos puedan
madera y hojas, a diferencia de las rocas fue- colonizar (Duan et al., 2008). Se destaca que,
ron capaces de albergar una mayor abundancia el género Traverella (Leptophlebiidae), única-
de macroinvertebrados acuáticos en la cuenca mente se registró en este tipo de sustrato. Este
baja del río Parismina. La preferencia de los género es abundante en ríos con carga de sedi-
organismos por los sustratos tipo madera y mentos y con presencia de sustrato tipo canto
hojas, puede deberse a que su colonización rodado, y al ser un organismo filtrador, aprove-
por microorganismos como hongos, bacteria y cha los espacios intersticiales para protegerse y
algas (Cortes, Abelho, & Rebelo, 1996; Matt al mismo tiempo alimentarse (Flowers & de la
& Wallace, 1997). Estos conforman una capa Rosa, 2010; Quesada-Alvarado, 2014).
que puede ser utilizada como fuente de alimen- En estudios realizados por Hernández et
to por algunos macroinvertebrados acuáticos al. (1998), Czerniawska-Kusza (2004) y Trama
raspadores, como por ejemplo, Farrodes sp., et al. (2009) utilizaron únicamente sustrato
Callibaetis sp., Americabaetis sp. (Ephemerop- artificial tipo bloque de concreto y comparados
tera), Heterelmis sp. (Coleoptera) e Hydrobii- con este estudio se obtuvo valores similares
dae (Mollusca) (Ramírez & Gutiérrez-Fonseca, en cuanto a la riqueza de géneros utilizando
2014), lo cual fomenta a su vez el estableci- los tres sustratos. Por otro lado, Kayode y
miento a posteriori de depredadores en el sus-
Reubena (2006) utilizaron sustratos artificiales
trato. La madera, además de la capa de biofilm,
de grava y madera, siendo la grava la que pre-
genera espacios que brindan refugio a los orga-
sentó mayor riqueza. Por lo que, la preferencia
nismos contra depredadores de mayor tamaño y
hacia un sustrato puede depender de la com-
también por su superficie áspera provee sopor-
posición de la comunidad o quizás el tipo de
te y evita el arrastre (Molokwu et al., 2014;
cuerpo de agua. Si bien en el presente estudio,
Phillips & Phillips, 2011). Las hojas también
no hallamos una fuerte asociación al sustrato
fueron ampliamente colonizadas por distintos
piedra, recomendamos el uso del mismo con
macroinvertebrados acuáticos que aprovechan
los espacios que se originan y a la vez, son el propósito de registrar la mayor cantidad de
aprovechadas por organismos fragmentadores organismos posibles. Sin embargo, cabe des-
como Smicridea y Macronema (Trichoptera: tacar que la desventaja de utilizar este tipo de
Hydropsychidae) (Ramírez & Gutiérrez-Fonse- material, es que debido a su peso precipita al
ca, 2014), como se observó en el análisis ACM. lecho o al margen del río y se colmatan con los
El estudio realizado por Leite et al. (2015), sedimentos finos que son transportados. Así,
empleó sustratos artificiales compuestos por sugerimos colocarlos asegurando que éstos
hojas, madera, esponja Luffa, arcilla expan- no toquen en el lecho, para que mantengan
dida y brácteas de pino y observaron que los su funcionamiento.
sustratos compuestos de hojas y madera, pre- Durante el estudio, se esperaba que las
sentaron una mayor riqueza y abundandancia hojas fueran colonizadas principalmente por
en la colonización, ya que son sustratos típicos fragmentadores, la madera por raspadores y las
de los fondos de los ríos, que los macroinver- piedras por filtradores. Sin embargo, se registró
tebrados suelen aprovechar. Por esta razón, es una mezcla de estos organismos en cada uno de
posible que, los macroinvertebrados en el río los tres tipos de sustratos (Análisis de Corres-
Parismina hayan presentado en ambos sustra- pondencia Multiple), debido a que cuentan por
tos la mayor abundancia (por encima de las igual con espacios para refugio, capa de biofilm
piedras). Sin embargo, a pesar de que el sus- y soporte para evitar ser arrastrados. Sien-
trato piedras presentó una menor abundancia do pocos organismos (los géneros Traverella,

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Polycentropus, Corydalus y Limnocoris) los proyecto. De igual forma a Marvin Matamoros
que se registraron en un único tipo de sustrato. por su constante ayuda en la lancha y búsqueda
Las diferencias entre organismos registra- de los sustratos artificiales. Daniela Vidaurre
dos por sitio, pueden deberse a la presencia y y Pablo Gutiérrez por las revisiones y reco-
conformación del bosque de ribera, ya que, en mendaciones sobre el documento. A Jennifer
el punto de muestreo Silencio se observa una Crowe, Paul Hanson y a Sky Nijman por la
mayor cantidad de árboles y arbustos en com- revisión del resumen en inglés.
paración con los otros sitios. Se ha documen-
tado que esta condición suele favorecer una
RESUMEN
mayor riqueza y abundancia de organismos,
debido a que les confiere hábitat para el estadio Introducción: Existen diferentes metodologías para
adulto de los macroinvertebrados acuáticos y la recolecta de macroinvertebrados acuáticos (p.e., la red D
sombra, para las larvas y ninfas que se encuen- y Red Surber), sin embargo, algunas de estas no son efec-
tivas en todos los cuerpos de agua o representa un riesgo
tran en el cuerpo de agua (García & Jiménez,
para la persona que adquiere la muestra. Los sustratos arti-
2003; Arcos, 2006; Harvey, Casanoves, & ficiales pueden emplearse en ríos profundos, contaminados
León, 2006). Siendo esta una de las posibles o con presencia de cocodrilos. En Costa Rica hay estudios
razones, que evidencia la diferencia en cuanto a donde se utilizó los sustratos artificiales, para determinar la
su riqueza y abundancia, entre los sitios Silen- riqueza y abundancia en humedales tipo lago y lagunas, no
cio y Quebrada Seca. obstante se desconoce la efectividad de un tipo de sustrato
sobre otro y en sistemas lóticos. El objetivo del estudio
En resumen, nuestro estudio demostró fue demostrar la efectividad de tres tipos de sustratos arti-
que los tres sustratos artificiales en conjunto ficiales. Métodos: las muestras se obtuvieron de manera
son efectivos, ya que logran albergar una alta bimensual entre los años 2013 y 2017, en el Río Parismina,
riqueza de macroinvertebrados acuáticos y Costa Rica, en cuatro sitios a lo largo del río y se evaluó
permiten registrar organismos en sitios que los sustratos piedra, madera y hojas. Se aplicó una prueba
de Kruskal-Wallis para determinar las diferencias entre
presentan condiciones adversas, o en aquellos la abundancia y el tipo de sustrato, como también para
donde no se puede caminar con facilidad por determinar la diferencia entre la abundancia y el sitio de
ambas márgenes. Por último, se recomienda muestreo. Además, para determinar si existe una diferencia
siempre utilizar hojas y madera típicas de entre los sustratos por sitio, se aplicó una prueba Perma-
ribera y sin presencia de taninos, que eviten nova de dos vías. Un análisis de correspondencia múltiple
para determinar el grado de asociación de la comunidad
la colonización.
con respecto al tipo de sustrato. Resultados: Un total de
1159 organismos fueron recolectados, siendo Diptera y
Declaración de ética: los autores declaran Ephemeroptera los órdenes más abundantes. La madera y
que están de acuerdo con esta publicación; que hojas fueron los sustratos con mayor biodiversidad, como
no existe conflicto de interés de ningún tipo; y también los sitios con mayor vegetación. Conclusiones: El
uso en conjunto de los tres tipos de sustratos artificiales, es
que ha cumplido con todos los requisitos y pro-
efectivo para obtener una mayor riqueza de organismos, ya
cedimientos éticos y legales pertinentes. Todas que se observó afinidad por un sustrato según el género de
las fuentes de financiamiento se detallan plena macroinvertebrado acuático.
y claramente en la sección de agradecimien-
tos. El respectivo documento legal firmado se Palabras clave: Insecta; colonización; insectos acuáticos;
encuentra en los archivos de la revista. cuenca baja.

AGRADECIMIENTOS REFERENCIAS
Al-shami, S. A., Salmah, C., Hassan, A., Abdul, S., Azizah,
Un especial agradecimiento a Anny Cha- S., & Nor, M. (2011). Ecotoxicology and environ-
ves-Quirós y al Instituto Costarricense de Elec- mental safety influence of agricultural, industrial,
tricidad, por permitirnos ser parte del proyecto and anthropogenic stresses on the distribution and
diversity of macroinvertebrates in Juru River Basin.
Offset-Parismina. A Iriabel Grant, Kimberly Ecotoxicology and Environmental Safety, 74(5),
Rojas y Franklin Zamora por formar parte del 1195-1202.

76 Rev. Biol. Trop. (Int. J. Trop. Biol.) Vol. 68(Suppl. 2): S68-S78, September 2020
Arcos, I. (2006). Efecto del ancho del bosque ribereño Frontiers of Environmental Science & Engineering
en la calidad del agua en la microcuenca del río in China, 2, 122-128.
Sesesmiles, Copán, Honduras: uso de comunidades
de macroinvertebrados bentónicos como organismos Flowers, W., & De la Rosa, C. (2010). Ephemeroptera.
indicadores. Recursos Naturales y Ambiente, 48(1), Macroinvertebrados de agua dulce de Costa Rica I.
29-34. Revista de Biología Tropical, 58(Supl. 4), 63-93.

Boothroyd, I. K. G., & Dickie, B. N. (2010). Macroinver- García, L. A., & Jiménez, F. (2003). Efectos del bos-
tebrate colonisation of perspex artificial substrates for que ribereño y de las actividades antrópicas en las
use in biomonitoring studies. New Zeland Journal of características físico-químicas y en poblaciones de
Marine and Freshwater Research, 23, 467-478. macroinvertebrados acuáticos en la subcuenca del río
Tascalapa, Honduras. Resumen. Recursos Naturales
Castillo, L. E., Martínez, E., Ruepert, C., Savage, C., y Ambiente, 48(48), 35-46.
Gilek, M., Pinnock, M., & Solis, E. (2006). Water
quality and macroinvertebrate community response Griffith, M. B., Kaufmann, P. R., Herlihy, T., & Hill, B.
following pesticide applications in a banana planta- H. (2001). Analysis of macroinvertebrate assembla-
tion, Limon, Costa Rica. Science of the Total Envi- ges in relation to environmental gradients in Rocky
ronment, 367, 418-432. Mountain streams. Ecological Applications, 11(2),
489-505.
Benetti, C., Perez-Bilbao, A., & Garrido, J. (2012).
Macroinvertebrates as indicators of water quality in Hammer, Ø., Harper, D., & Ryan, P.D. (2018). PAST:
running waters: 10 years of research in rivers with Paleontological statistics software package for edu-
different degrees of anthropogenic impacts. In K. cation and data analysis. Palaeontologia Electronica
Voudouris (Ed.), Ecological Water Quality - Water 4(1): 9. 
Treatment and Reuse (pp. 23-44). Rijeka, Croatia:
InTech Harvey, C., Casanoves, F., & León, J. A. (2006). Efecto del
ancho del bosque ribereño en la calidad del agua en
Cortes, R. M. V, Abelho, M., & Rebelo, S. B. (1996). The la microcuenca del río Sesesmiles, Copán, Honduras.
macroinvertebrate colonization of leaf Bags: Is there Recursos Naturales y Ambiente 48, 29-34.
a patterns? Limnetica, 13(2), 71-75.
Hedrick, L. B., Welsh, S. A., Anderson, J. T., Lin, L. S.,
Courtney, G., & Merrit, R. (2008). Aquatic Diptera, larvae Chen, Y., & Wei, X. (2010). Response of benthic
of aquatic diptera. An introduction to the aquatic macroinvertebrate communities to highway construc-
insects of North America. Michigan, United States: tion in an Appalachian watershed. Hydrobiologia,
Kendall/Hunt Publishing Company. 641(1), 115-131.

Cover M. R., & Resh V. H. (2007) Global diversity of Hernández, R., Rueda, J., Tapia, G., & Martínez-López, F.
dobsonflies, fishflies, and alderflies (Megaloptera; (1998). Efectividad de los substratos artificiales para
Insecta) and spongillaflies, nevrorthids, and osmylids el muestreo de macroinvertebrados en ríos. Ecología,
(Neuroptera; Insecta) in freshwater. Hydrobiology, 12, 151-166.
198(1), 409-417
Hilsenhoff, W. (1969). An artificial substrate device for
Czerniawska-Kusza, I. (2004). Use of artificial subs- sampling benthic stream invertebrates. Limnology
trates for sampling benthic macroinvertebrates in and Oceanography, 14(3), 465-471.
the assessment of water quality of large lowland
rivers. Polish Journal of Environmental Studies, 13, Oksanen, J. (2019). Multivariate Analysis of Ecological
579-584. Communities in R: vegan tutorial. Retrieved from
http://cc.oulu.fi/~jarioksa/opetus/metodi/vegantutor.
De Pauw, N., Roels, D., & Fontoura, P. (1986). Use of pdf
artificial substrates for standardized sampling of
macroinvertebrates in the assessment of water quality Kayode, J., & Reubena, U. (2006). The artificial substrate
by the Belgian Biotic Index. Hydrobiologia, 133, preference of invertebrates in Ogbe Creek, Lagos,
237-258. Nigeria. Life Science Journal, 4(3), 77-81.

De Pauw, N., Lambert, V., Van Kenhove, A., & Bij De Leite-Rossi, L. A., Nunes, S., & Trivinho-Strixino, G.
Vaate, A. (1994). Performance of two artificial subs- (2015). Aquatic macroinvertebrate colonization of
trate samplers for macroinvertebrates in biological artificial substrates in low-order streams. Biotemas,
monitoring of large and deep rivers and canals in 28(3), 69-77.
Belgium and Netherlands. Environmental Monitoring
and Assessment, 30, 25-47. Matt, R., & Wallace, J. B. (1997). Leaf litter decomposition
and macroinvertebrate communities in headwater
Duan, X., Wang, Z., & Tian, S. (2008). Effect of stream- streams draining pine and hardwood catchments.
bed substrate on macroinvertebrate biodiversity. Hydrobiologia 353, 107-119.

Rev. Biol. Trop. (Int. J. Trop. Biol.) Vol. 68(Suppl. 2): S68-S78, September 2020 77
Meier, G., Penrose, D., & Polak, L. (1979). The rate Ramírez, A. (2010). Odonata. Macroinvertebrados de agua
of colonization by macro-invertebrates on artifi- dulce de Costa Rica I. Revista de Biología Tropical,
cial substrate samplers. Freshwater Biology, 9(4), 58(Supl. 4), 63-93.
381-392.
Ramírez, A., & Gutiérrez-Fonseca, P. E. (2014). Functional
Mesa, L. M. (2010). Effect of spates and land use on feeding groups of aquatic insect families in Latin
macroinvertebrate community in Neotropical Andean America : A critical analysis and review of existing
streams. Hydrobiologia, 641(1), 85-95. literature. Revista Biología Tropical, 62,155-167.
Milesi, S. V., Dolédec, S., & Melo, A. S. (2016). Substrate
Roldán, G. (1998). Guía para el estudio de los macroinver-
heterogeneity influences the trait composition of
stream insect communities: an experimental in situ tebrados acuáticos del Departamento de Antioquia.
study. Freshwater Science, 35(4), 1321-1329. Bogotá, Colombia: Pama Editores Ltda.

Mirto, S., & Danovaro, R. (2004). Meiofaunal colonisation Saliu, J. K., & Ovuorie, U. R. (2006). The artificial substra-
on artificial substrates : a tool for biomonitoring the te preference of invertebrates in Ogbe Creek, Lagos,
environmental quality on coastal marine systems. Nigeria. Life Science Journal, 4, 77-81.
Marine Pollution Bulletin, 48, 919-926.
Silva, F. L., Ruiz, S. S., Bochini, G. L., & Moreira, D.
Molokwu, N. D., Vaz P. G., Bradshawa, T., Blake, A., C. (2008). Functional feeding habits of Chironomi-
Henessey, C., & Merten, E. (2014). Effects of subs- dae larvae (Insecta, Diptera) in a lotic system from
trate on the benthic macroinvertebrate community: Midwestern region of Sao Paulo State, Brazil. Pan-
An experimental approach. Ecological Engineering, American Journal of Aquatic Sciences, 3(2), 135-141.
73, 109-114.
Springer, M. (2010). Trichoptera. Macroinvertebrados de
Pashkevich, A., & Pavluk T. (1996). Efficiency of standar- agua dulce de Costa Rica I. Revista de Biología Tro-
dized artificial substrate for biological monitoring of pical, 58(Supl. 4), 63-93.
river water quality. Environmental Monitoring and
Assessment, 40, 143-156.
Trama, F. A., Rizo Patrón V, F. L., & Springer, M. (2009).
Phillips, E. C. (2003). Habitat preference of aquatic Macroinvertebrados bentónicos del humedal de Palo
macroinvertebrates in an East Texas sandy stream. Verde, Costa Rica. Revista de Biología Tropical,
Journal of Freshwater Ecology, 18(1), 1-11. 57(1), 275-284.

Phillips, E. C., & Phillips, E. C. (2011). Habitat Preferen- Vannote, R.L., Minshall, G.W., Cummins, K.W., Sedell,
ce of Aquatic Macroinvertebrates in an East Texas K.W. & Cushing, C.E. (1980). The river continnum
Sandy Stream. Freshwater Ecology, 18, 1-11. concept. Canadian Journal of Fisheries and Aquatic
Sciences, 37,130-137.
Polegatto, C.M., & Froehlich, C.G. (2003). Feeding strate-
gies in Atalophlebiinae (Ephemeroptera: Leptophle- Wagner, R., Barták, M., Borkent, A., Courtney, G.,
biidae), with considerations on scraping and filtering. Goddeeris, B., Haenni, J. P., … Zwick, P. (2008).
In E. Gaino (Ed.), Research Update on Epheme- Global diversity of dipteran families (Insecta Diptera)
roptera & Plecoptera (pp. 55-61). Italia, Perugia: in freshwater (excluding Simulidae, Culicidae, Chiro-
University of Perugia. nomidae, Tipulidae and Tabanidae). Hydrobiologia,
595(1), 489-519.
Quesada-Alvarado, F. (2014). Selección y preferencia de
hábitat del estado larval de las ninfas de Perlidae
White, D., & Roughley, R. (2008). Aquatic coleopteran.
(Plecoptera), Corydalidae (Megaloptera) y Lepto-
phlebiidae (Ephemeroptera) como insumo para la An introduction to the aquatic insects of North
determinación de un caudal ambiental en tres repre- America. Michigan, United States: Kendall/Hunt
sas hidroeléctricas (Tesis de pregrado). Universidad Publishing Company.
Nacional, Costa Rica.
Zettel, H., Nieser, N., & Polhemus D. 1999. The Nauco-
R Core Team. (2017). R: A language and environment for ridae (Insecta: Heteroptera) of the Philipinne Islands.
statistical computing. Version 3.4.2. Vienna, Austria: Annalen des Naturhistorischen Museums in Wien,
R Foundation for Statistical Computing. 101, 43-105.

78 Rev. Biol. Trop. (Int. J. Trop. Biol.) Vol. 68(Suppl. 2): S68-S78, September 2020